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segunda-feira, 24 de agosto de 2020


Mesossauros e microanatomia: o que a estrutura interna dos ossos pode nos revelar?


Fonte: https://www.blogs.unicamp.br/colecionadores/2020/08/21/mesossauros-e-microanatomia-o-que-a-estrutura-interna-dos-ossos-pode-nos-revelar/ 

Agradecimentos pela sugestão de matéria:

 Bióloga Marciely Faria - FHO-Uniararas

Texto por Thiago Carlisbino
Bem no início da história evolutiva dos tetrápodes, inúmeros animais eram adaptados para a sobrevivência no ambiente aquático. Os ditos anfíbios, na verdade, compunham uma grande diversidade de animais (ex. temnospôndilos, lepospôndilos – Fig. 1), que aterrorizavam áreas inundadas e outros corpos d’água. No entanto, nesse ambiente hostil, surgiram pequenos e frágeis tetrápodes com uma especialização reprodutiva inovadora: o ovo amniótico.

Figura 1. Grupos de tetrápodes mais representativos do Carbonífero. 1. Dendrerpeton. 2. Iberospondylus. 3. Phleghethontia. 4. Hyloplesion. 5. Urocordylus. 6. Ianthasaurus. 7. Ophiacodon. 8. Hylonomus. Ilustrações: 1. ДиБгд; 2; 6. Dmitry Bogdanov; 3-5. Smokeybjb. 7-8. Nobu Tamura (Creative Commons).
Geralmente é ensinado que a presença de membranas diferenciadas e externas ao embrião fizeram com que os tetrápodes conquistassem definitivamente o ambiente terrestre e se diversificassem em formas gigantescas e até mesmo voadoras. Dessa forma, os Amniota ganharam o título de colonizadores do ambiente terrestre. Mas, e o ambiente aquático? Ficou para os anfíbios? Os amniotas deram as costas para o ambiente aquático?
A resposta é NÃO e no Brasil temos um dos grupos fósseis mais importantes para contar essa história: os mesossauros!

Mesossauros?

Talvez os Mesosauridae sejam os amniotas melhor representados e conhecidos no registro fossilífero do nosso país. Seus fósseis são abundantes em rochas permianas da Formação Irati e sua ampla distribuição geográfica (de Goiás até o Rio Grande do Sul) garantiu um bom conhecimento acerca do seu modo de vida e aspectos osteológicos, principalmente da região pós-craniana (Modesto, 2009; Sedor & Ferigolo, 2001).
Os mesossauros fazem parte de um grupo de amniotas conhecido como Parareptilia. Os “pararrépteis” formam uma pequena linhagem que surgiu no Carbonífero e apresenta uma grande diversidade de formas com especializações variadas e novidades evolutivas. Para vocês terem ideia da importância do grupo, nos pararrépteis encontramos: formas herbívoras de grande porte (como os pareiassauros); o mais antigo réptil com capacidade de locomoção bípede conhecido (Eudibamus cursoris); os primeiros amniotas com implantação dentária do tipo tecodonte (dentes implantados em alvéolos, e.g. Bolosaurus grandis) e o primeiro grupo de amniotas a apresentar especializações para o ambiente aquático: sim, os mesossauros.
As características que indicam que esses animais eram adaptados para a vida no meio aquático são bastante evidentes (Fig. 2): eles apresentam crânio com rostro alongado (i.e. focinho comprido), narinas próximas às órbitas, coluna vertebral longa, principalmente na região caudal, pés espalmados e ossos com paquiostose e osteosclerose (explico a seguir).



Figura 2. Representação artística de Mesosaurus tenuidens. Ilustração por Nobu Tamura (Creative Commons).
Os mesossauros viviam em um mar extenso (mar Irati-Whitehill) confinado, que cobria áreas que atualmente correspondem ao Brasil, África do Sul, Paraguai e Uruguai (Oelofsen & Araújo, 1983). Nesse grande corpo d’água, os mesossauros compartilhavam o ambiente com… bom, com nenhum outro tetrápode! É isso mesmo! Até o momento, esses pararrépteis são os únicos tetrápodes conhecidos para a Formação Irati. Curioso né?
Na unidade, também ocorrem outros vertebrados (e.g. Chahud & Petri, 2009; 2010), tais como fósseis de peixes (tubarões, celacantos e paleonisciformes) e um dente de um provável anfíbio, mas em camadas de rocha distintas, tornando muito difícil inferir que esses vertebrados compartilhavam o mesmo ambiente numa mesma época.

Se eles não compartilhavam o ambiente com outros vertebrados, então os dentes compridos dos mesossauors eram usados para que?

Entre os mesossaurídeos são reconhecidas três espécies (Fig. 3): Brazilosaurus sanpauloensis, Stereosternum tumidum e Mesosaurus tenuidens. Nem todos os mesossauros apresentavam dentes compridos. B. sanpauloensis, por exemplo, apresenta os dentes mais curtos entre os Mesosauridae, mostrando que haveria uma certa variação de dieta entre eles. Sobre a alimentação dos mesossauros, temos fortes pistas: fósseis de crustáceos são encontrados em abundância nas mesmas rochas que nossos pararépteis. Dessa forma, é inferido que pelo menos M. tenuidens se alimentasse desses crustáceos, sendo os dentes utilizados como uma espécie de filtro, que prenderia os invertebrados. Além disso, alguns pesquisadores também sugerem canibalismo e necrofagia, devido a presença de pequenos ossos encontrados em conteúdos gástricos e coprólitos associados de mesossaurídeos (Silva et al. 2017).

Figura 3. A. Stereosternum tumidum. B. Brazilosaurus sanpauloensis. C. Mesosaurus tenuidens.Fotografias: A, Ghedoghedo (Creative Commons); B e C, Thiago Carlisbino – espécimes do Museu de Ciências Naturais, Setor de Ciências Biologicas, UFPR.

Voltando ao assunto dos ossos: Paquiostose? Osteosclerose? O que é isso?

O osso é um tecido vascularizado, composto por células e uma matriz extracelular mineralizada. É um tecido vivo, que tem a função de suporte, proteção, produção de células sanguíneas e também atua como regulador do equilíbrio mineral do organismo (Hall, 2005).

Se pegarmos um osso longo (ex.: fêmur, úmero ou costela) e fizermos um corte na porção média dele, é bem provável veremos uma parte externa mais compacta e outra interna menos mineralizada, mais porosa (variações existem, é claro). A porção periférica é chamada de córtex (osso cortical na imagem), enquanto a interna é chamada de cavidade medular (que contém a medula óssea) (Fig. 4). Em estudos microanatômicos, são detalhadas as variações dessas regiões nos ossos, tais como a espessura do córtex, diâmetro do canal medular e porosidade. 

O aspecto microanatômico do osso é importante para entender a paleobiologia do vertebrado fóssil, pois sua organização está intimamente relacionada com o hábitat, modo de vida e aspectos biomecânicos do organismo (Krillot et al. 2008). Portanto, é uma ferramenta útil para quem deseja entender como determinado animal vivia em um passado distante.

Figura 4. Representação esquemática de fêmur humano. Ilustração por Pbroks13 (Wikimedia Commons).
Para exemplificar, vou tentar caracterizar os aspectos microanatômicos de ossos longos em espécies terrestres:
Nestas formas, a relação entre espessura cortical, diâmetro do canal medular e seu preenchimento ou não por trabéculas ósseas, parece depender muito do porte do animal.
No geral, amniotas terrestres apresentam ossos dos membros com córtex delgado, canal medular amplo e sem a presença de trabéculas. No entanto, a situação muda quando o animal se torna muito grande. Imaginem um osso extremamente comprido e com poucos milímetros de espessura cortical: será que ele aguentaria suportar toneladas e ao mesmo tempo resistir ao estresse mecânico provocado pela locomoção? É bem provável que não. Dessa forma, é comum que o osso desses animais apresente córtex espesso e cavidade medular preenchida por osso trabecular (i.e. em forma de travas) (Fig. 5).

Figura 5. Organização microanatômica de ossos longos de A. Canis lupus (terrestre), B. Chelus fimbriatus (habita águas rasas), C. Rhinocerus unicornis (terrestre de grande porte). Reparem na vascularização e no preenchimento do canal medular (porção mais ao centro da ilustração). Ilustrações dos cortes transversais: A-B, retirado de Krillof et al. (2008); C, retirado de Houssaye et al. (2015).
Já a vida no meio aquático impõe uma série de restrições mecânicas diferenciadas, devido à água apresentar maior densidade e viscosidade que o ar. Nos ossos é comum o aumento em massa e densidade, que ocorre devido à grande quantidade de deposição de osso cortical e o aumento da compacidade interna. Dessa forma, ossos paquiostóticos possuem aspecto inchado, devido à grande quantidade de osso cortical depositado, enquanto que ossos osteoscleróticos são extremamente compactos, quase não apresentando canais vasculares e, quando apresentam, são geralmente de pequeno calibre. Nos mesossaurídeos, tanto a paquiostose, quanto a osteosclerose ocorrem em vértebras e costelas (Fig. 6). Tal característica é denominada de paquiosteosclerose.

Figura 6. A. Stereosternum tumidum (espécime pertencente à Coleção do Laboratório de Paleontologia de Vertebrados da UFRGS). B. Secção transversal de costela de S. tumidum. Reparem no tamanho do canal medular em relação ao osso cortical. C. Ilustração esquemática que ressalta o baixo grau de porosidade na costela de S. tumidum. Fotografias e ilustração por Thiago Carlisbino.
No entanto, essa adaptação tem um preço: o aumento da massa esquelética tem consequências na locomoção subaquática (Taylor, 2000). A paquiostose parece ocorrer com mais frequência em espécies que habitam áreas rasas aonde o animal tem a possibilidade de alcançar o fundo com certa facilidade. Táxons de uma mesma linhagem, mas adaptados ao ambiente pelágico (que vivem em mar aberto) tendem a não apresentar tal característica o que não acontece em formas “menos ágeis” (Houssaye, 2009). De fato, os mesossauros não alcançavam grande velocidade na água e, além disso, os indivíduos encontrados em rochas depositadas em ambiente mais profundo (ex. folhelhos), são geralmente os de maior tamanho (Oelofsen & Araújo, 1983; Villamil et al. 2015).

Além dos aspectos ósseos, há outras evidências que sugerem o habitat preferencial dos mesossauros?

Além dos fósseis de mesossauros ocorrerem apenas em rochas que foram depositadas em ambiente marinho, também temos evidências icnológicas. Sedor & Silva (2004), descreveram pela primeira vez marcas subaquáticas de mesossaurídeos em calcários da Formação Irati no Estado de Goiás. As marcas foram produzidas pelo toque dos pés no sedimento durante o impulso para aumento de velocidade ou mudança de curso. Posteriormente, Silva et al. (2009) estudaram pegadas de mesossauros semelhantes de material oriundo do Estado do Paraná e descreveram a icnoespécie Mesosaurichnium natans (Fig. 7).

Figura 7. Marcas subaquáticas produzidas por mesossaurídeos (Mesosaurichnium natans). Figura retirada de Silva & Sedor (2017).
Apesar do estudo microscópico dos fósseis se dar a partir de métodos destrutivos (lembrem-se de ter muito cuidado na escolha dos espécimes!), ele fornece detalhes muito interessantes acerca da paleobiologia e paleoecologia dos táxons fósseis. Neste texto, descrevi brevemente o que podemos inferir a partir dos detalhes microanatômicos dos ossos. No entanto, existem outros aspectos que podemos interpretar a partir de lâminas delgadas de fósseis: detalhes do crescimento, a taxa de deposição óssea e a possibilidade de se inferir a idade de um indivíduo são apenas algumas delas.
Nos mesossauros a análise da microestrutura óssea ainda está no início e tem muita coisa para ser mostrada.
Até mais!
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Quer saber mais sobre esses fofos? Corre lá no canal pra conferir dois vídeos super bacana que a gente fez sobre eles!

Referências

CHAHUD, A., PETRI, S. (2009). Novos Xenacanthidae (Chondrichthyes, Elasmobranchii) da base do Membro Taquaral, Formação Irati, Permiano da Bacia do Paraná. Revista do Instituto Geológico, 30(1-2), 19-24.
CHAHUD, A., PETRI, S. (2010). Anfíbio e Paleonisciformes da Porção Basal do Membro Taquaral, Formação Irati (Permiano), Estado de São Paulo, Brasil. Geologia USP: Série Científica, 10(1), 29-37.
HALL, B. K. (2005). Bones and cartilage: Developmental and and evolutionary skeletal biology. Elsevier, 2005, 792p.
HOUSSAYE, A. (2009). “Pachyostosis” in aquatic amniotes: a review. Integrative Zoology, 4 (4), 325-340.
HOUSSAYE, A. et al. (2015). Biomechanical evolution of solid bones in large animals: a microanatomical investigation. Biological Journal of the Linnean Society, 117, 50-371.
KRILLOF, A. et al. (2008). Evolution of bone microanatomy of the tetrapod tibia and its use in palaeobiological inference. Journal of Evolutionary Biology, 21, 807-826.
MODESTO, S. P. (2010). The postcranial skeleton of the aquatic parareptile Mesosaurus tenuidens from the gondwanan Permian. Journal of Vertebrate Paleontology, 30(5), 1378-1395.
OELOFSEN, B. W. & ARAÚJO, D. C. (1983). Palaeoecological implications of the distribution of mesosaurid reptiles in the Permian Irati Sea (Paraná Basin), South America. Revista Brasileira de Geociências, 13, 1-6.
SEDOR, F. A. & FERIGOLO, J. (2001). A coluna vertebral de Brazilosaurus sanpauloensis Shikama & Ozaki, 1966 da Formação Irati, Permiano da Bacia do Paraná (Brasil) (Proganosauria, Mesosauridae). Acta Biologica Paranaense, 30, 151-173.
SEDOR, F. A. & SILVA, R. C. (2004). Primeiro registro de pegadas de Mesosauridae (Amniota, Sauropsida) na Formação Irati (Permiano Superior da Bacia do Paraná) do Estado de Goiás, Brasil. Rev. Bras. Paleontol. 7, 269–274. doi: 10.4072/rbp.2004.2.21
SILVA, R. C., SEDOR, F. A., FERNANDES, A. C. S. (2009). Ichnotaxonomy, functional morphology and paleoenvironmental context of Mesosauridae tracks from Permian of Brazil. Rev. Bras. Geociências. 39, 705–716.
SILVA, R. C. & SEDOR, F. A. (2017). Mesosaurid swim traces. Frontiers in Ecology and Evolution, 5: 22.
SILVA, R. R. et al. (2017). The feeding habits of Mesosauridae. Frontiers in Earth Science, 5: 23.
TAYLOR, M. A. (2000). Functional significance of bone ballast in the evolution of buoyancy control strategies by aquatic tetrapods. Historical Biology 14, 15–31.
VILLAMIL, J. et al. (2015). Optimal swimming speed estimates in the Early Permian mesosaurid Mesosaurus tenuidens (Gervais, 1865) from Uruguay. Historical Biology, 28, 963-971.



Thiago Carlisbino é bacharel e licenciado em Ciências Biológicas pela Universidade Federal do Paraná (UFPR) com Mestrado em Geociências pela Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS) onde atualmente é aluno de Doutorado, na mesma área. Trabalhou com a paleobiologia de tetrápodes permianos das formações Irati e Rio do Rasto, com ênfase em microestrutura (através da histologia) óssea e dentária e, atualmente, trabalha com aspectos microestruturais de mesossaurídeos.
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segunda-feira, 22 de junho de 2020

Evidências conflitantes para o uso da autotomia caudal em mesossauros

Mark J. MacDougall , 1 Antoine Verrière , 1 Tanja Wintrich , 2 Aaron RH LeBlanc , 3 Vincent Fernandez , 4, 5 e Jörg Fröbisch 1, 6autor correspondente
Informações sobre o autor do artigo observa Informações de Copyright e Licença Disclaimer
. 2020; 10: 7184.
Published online 2020 Apr 28. doi: 10.1038/s41598-020-63625-0
 

Dados Associados

Materiais suplementares

Resumo

Os primeiros mesossauros do Permiano foram os primeiros amniotes a reinventar os ambientes aquáticos. Uma de suas características mais controversas e intrigantes é a anatomia caudal distinta, sugerida como um mecanismo para facilitar a autotomia caudal. Vários pesquisadores descreveram supostos planos de fratura nas vértebras caudais do mesossauro - regiões desossificadas no meio dos centros vertebrais caudais - que em muitos squamates existentes permitem que a cauda se separe e o animal escape da predação. No entanto, os relatos de planos de fratura em mesossauros nunca foram investigados de perto, além de descrições preliminares, o que levou ao ceticismo. Aqui, usando inúmeras séries vertebrais, histologia e tomografia computadorizada por raios-X, fornecemos um relato detalhado dos planos de fratura nas três espécies de mesossauros.Dada a importância da cauda para propulsão em muitos outros répteis aquáticos, a identificação de planos de fratura em mesossauros tem implicações importantes para sua locomoção aquática. Apesar dos mesossauros aparentemente terem a capacidade de autotomizar sua cauda, ​​é improvável que eles tenham realmente utilizado esse comportamento devido à falta de pressão de predação e a nenhum registro de caudas autotomizadas em espécimes articulados. Sugerimos que a presença de planos de fratura nos mesossauros é uma relíquia evolutiva e poderia representar uma sinapomorfia para um clado terrestre ainda não determinado de amniotes paleozóicos que inclui a radiação mais antiga de tetrápodes aquáticos secundários.Apesar dos mesossauros aparentemente terem a capacidade de autotomizar sua cauda, ​​é improvável que eles tenham realmente utilizado esse comportamento devido à falta de pressão de predação e a nenhum registro de caudas autotomizadas em espécimes articulados. Sugerimos que a presença de planos de fratura nos mesossauros é uma relíquia evolutiva e poderia representar uma sinapomorfia para um clado terrestre ainda não determinado de amniotes paleozóicos que inclui a radiação mais antiga de tetrápodes aquáticos secundários.Apesar dos mesossauros aparentemente terem a capacidade de autotomizar sua cauda, ​​é improvável que eles tenham realmente utilizado esse comportamento devido à falta de pressão de predação e a nenhum registro de caudas autotomizadas em espécimes articulados. Sugerimos que a presença de planos de fratura nos mesossauros é uma relíquia evolutiva e poderia representar uma sinapomorfia para um clado terrestre ainda não determinado de amniotes paleozóicos que inclui a radiação mais antiga de tetrápodes aquáticos secundários.Sugerimos que a presença de planos de fratura nos mesossauros é uma relíquia evolutiva e poderia representar uma sinapomorfia para um clado terrestre ainda não determinado de amniotes paleozóicos que inclui a radiação mais antiga de tetrápodes aquáticos secundários.Sugerimos que a presença de planos de fratura nos mesossauros é uma relíquia evolutiva e poderia representar uma sinapomorfia para um clado terrestre ainda não determinado de amniotes paleozóicos que inclui a radiação mais antiga de tetrápodes aquáticos secundários.
Assunto: evolução, paleontologia

Introdução

Como o primeiro grupo de amniotes a retornar ao estilo de vida aquático, e uma linha-chave de evidência para a teoria da deriva continental 1 , os mesossauros se destacaram nas reconstruções da evolução inicial do amniote. Atualmente, o Mesosauridae é composto por três gêneros monotípicos ( Mesosaurus tenuidens Gervais, 1865 2 , Stereosternum tumidum Cope, 1886 3 e Brazilosaurus sanpauloensis Shikama e Ozaki, 1966 4), todos conhecidos apenas em locais que teriam sido parte de um mar interior de Gondwanan durante o início do Permiano. Apesar do debate sobre o posicionamento exato de Mesosauridae entre os primeiros répteis, os pesquisadores geralmente concordam que eles representam um dos clades de répteis mais basais 5 - 9 .
A anatomia dos mesossauros também foi amplamente debatida, e um dos aspectos mais controversos diz respeito à capacidade ou não de autotomia caudal. A autotomia caudal é a capacidade de deixar cair uma parte da cauda para escapar da predação, um comportamento anti-predador que é prevalente em vários clados de lepidosauros existentes 10 , 11 . Nos répteis existentes, a autotomia caudal pode ocorrer entre as vértebras caudais (intervertebrais) ou ao longo de planos de fraqueza ao longo do centro caudal que dividem uma vértebra em duas (intravertebrais). A última forma de autotomia é a mais comum entre os répteis existentes e é a única forma rastreável de autotomia no registro fóssil 12 , 13. A regeneração de um cone de cartilagem posterior à região autotomizada também pode ocorrer após a autotomia, no entanto, várias linhagens de lepidosauros não regeneram suas caudas 11 .
Vários pesquisadores mencionaram brevemente a presença de planos de fratura no centro das vértebras caudais do mesossauro, sugerindo que os mesossauros podem ter apresentado autotomia intravertebral 14 - 16 . No entanto, essas observações foram questionadas por Modesto 17 , que sugeriu que esses planos de fratura eram uma má interpretação e, em vez disso, eram o resultado de uma quebra post-mortem. Recentemente, baseando-se em observações anteriores 12 , 18 e utilizando modernas técnicas histológicas, LeBlanc et al . 13 defenderam a presença de autotomia caudal nos primeiros captorinídeos do Permiano, demonstrando a presença de planos de fratura ao longo de suas vértebras caudais. LeBlanc e cols.. 13 seguiram a interpretação de Modesto 17 e concluíram que os captorinídeos eram, portanto, o primeiro e único registro confirmado de autotomia caudal em amniotes paleozóicos.
Apesar das alegações sobre a autotomia caudal em mesossauros, a presença de planos de fratura em espécimes de dinossauros nunca foi minuciosamente examinada além de relatórios e ilustrações preliminares. Usando a tomografia computadorizada de raios X (µCT), cortes histológicos finos e fotografias de alta resolução, fornecemos o primeiro relato detalhado de planos de fratura ao longo das vértebras caudais de várias amostras de mesossauros e demonstramos que os mesossauros seriam teoricamente capazes de autotomia caudal , mas provavelmente não utilizou o comportamento. Além disso, abordamos as implicações para o estilo de vida aquático dos mesossauros e a maneira como eles teriam se impulsionado através da água, dada a capacidade potencial de derrubar suas caudas.
Abreviações institucionais: IGPB - Institut für Geowissenschaften, Palontologie, Universität Bonn, Germany; NHMW - Naturhistorisches Museum Wien, Áustria; NRM - Naturhistorika riksmuseet, Estocolmo, Suécia; PIMUZ - Instituto Universitário e Museu da Universidade de Zurique, Suíça; SMNK - Staatliches Museum für Naturkunde Karlsruhe, Alemanha; SMNS - Staatliches Museum für Naturkunde Stuttgart, Alemanha.

Resultados

Presença de planos de fratura

Nossa pesquisa com vários espécimes de dinossauros articulados revelou que a grande maioria das vértebras caudais possui fendas dorsoventrais ao longo das linhas medianas da metade ventral do centro. Apesar das interpretações no passado de que essas divisões transversais eram tafonômicas 17 , isso claramente não pode ser o caso, porque: (1) elas estão restritas ao centro caudal; (2) eles estão presentes nos três taxa de mesossauros (Fig. 1 1); e (3) ocorrem em várias amostras bem preservadas (Fig. 1 1, Sup. Info.). Além disso, a extensão e a forma das fendas observadas são amplamente consistentes com os planos de fratura que foram previamente identificados no réptil paleozóico Captorhinus 13 , embora existam algumas diferenças. Os planos de fratura são caracterizados por uma região não justificada que se estende dorsalmente da borda ventral do centro caudal até a base da coluna neural, posicionada na porção dorsoventralmente constrita do centro (Fig. 2) Uma seção fina histológica através do plano sagital de uma vértebra caudal de mesossauro isolada com um plano de fratura (Fig. 3) confirma o que observamos externamente e nos dados µCT. Como em Captorhinus 13 , o osso que circunda o plano de fratura é o osso cortical compacto, mais espesso na porção ventral do centro (Fig. 3) Essa região do osso cortical é composta por várias camadas concêntricas e pouco vascularizadas, e no geral é muito mais espessa do que a observada em Captorhinus , o que é consistente com a paiostose em alguns tetrápodes aquáticos 19 . Além disso, o plano de fratura é um pouco mais curto e não parece entrar no canal neural como em Captorhinus . O osso endocondral altamente vascularizado forma grande parte do restante do centro.
Um arquivo externo que contém uma imagem, ilustração etc. O nome do objeto é 41598_2020_63625_Fig1_HTML.jpg
Exemplos de planos de fratura em vários taxa de mesossauros. ( A ) esqueleto completo de Stereosternum (PIMUZ A III 591); planos de fractura em caudais de ( B) , Stereosternum (PIMUZ A III 591), ( C) Mesosaurus (NRM PZ R 640), e ( D) , Brazilosaurus (SMNS 51560). As setas indicam a posição dos planos de fratura. ( E) Mapa de calor obtido de 42 espécimes de mesossauro, indicando quais vértebras caudais exibem planos de fratura. Todas as barras de escala são iguais a 1 cm.
Um arquivo externo que contém uma imagem, ilustração etc. O nome do objeto é 41598_2020_63625_Fig2_HTML.jpg
Dados de tomografia computadorizada de Stereosternum , PIMUZ A III 591, mostrando seções virtuais através de parte da série caudal em ( A) , sagital e ( B) , planos transversais. A barra de escala é igual a 4 mm.
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Seção sagital através do centro de uma vértebra caudal mesossômica isolada com plano de fratura (IGPB R 624) sob ( A) , normal e ( B) , luz polarizada cruzada. Abreviações: cb , osso cortical; PF , plano de fratura; nc , canal neural; ntc , canal notocordal; tb , osso trabecular. A barra de escala é igual a 500 μ m.
Os planos de fractura em Stereosternum começar na vértebra caudal oitavo e continuar ao longo caudais subsequentes ao redor do 40 th caudal vértebra, única desaparecendo no sentido da extremidade da cauda. Com base no material utilizado neste estudo, não está claro se os planos de fratura teriam começado na mesma vértebra caudal no Mesosaurus e no Brazilosaurus , pois o caudal no qual os planos de fratura iniciam pode variar mesmo nos táxons existentes 10 , 13 , 20. Apesar da presença de planos de fratura nas vértebras caudais do mesossauro, não está claro se os mesossauros exibiram autotomia caudal na vida. Em amostras articuladas em que parte da cauda está ausente, os centra não são claramente expostos ou a cauda é cortada entre as vértebras individuais na borda da laje na qual uma amostra é preservada (pers. Obs. MJM e AV).

Presença de correias nos membros dos mesossauros

Também avaliamos o potencial modo de natação em mesossauros, a fim de entender melhor a locomoção aquática em um amniote aquático que poderia potencialmente soltar a cauda. Nas três espécies mesossóides, o pes adquire uma forma alongada de remo, e as correias entre dígitos são preservadas de forma proeminente no pes de alguns espécimes de Stereosternum (Fig. 4) O tecido observado nessas amostras é visível como uma impressão entre os dígitos dos membros posteriores, sendo claramente visível entre os dígitos que estão afastados. Além disso, no SMNK PAL 3806, também há impressão de tecido associada ao restante dos membros posteriores, o que é melhor observado no membro posterior esquerdo da amostra. Essa impressão tecidual adiciona massa considerável aos membros posteriores, sugerindo que eles foram usados ​​extensivamente durante a locomoção.
Um arquivo externo que contém uma imagem, ilustração etc. O nome do objeto é 41598_2020_63625_Fig4_HTML.jpg
Impressão de correias preservada em espécimes de mesossauros. ( A) , membro posterior do Stereosternum , SMNK PAL 3806, e ( B) , membro posterior do Stereosternum , URCR 64. As barras de escala são iguais a 1 cm.

Discussão

As implicações evolutivas e comportamentais da autotomia caudal em mesossauros

Dada a presença de planos de fratura no centro caudal dos três gêneros de dinossauros, esses primeiros amniotes tiveram o potencial de soltar a cauda se agarrados por um predador, semelhante aos captorinídeos 13 . A presença de planos de fratura no centro caudal dos mesossauros também tem implicações importantes para a história evolutiva da autotomia caudal em amniotas.
Mesosauridae são historicamente considerados como pararepteis mais basais 6 , 9 ou répteis mais basais 5 , 8 , 21 . A presença de planos de fratura nas vértebras caudais nos captorinídeos e agora nos mesossauros sugere que a autotomia caudal poderia ser potencialmente uma característica ancestral dos répteis ou um grupo ainda mais inclusivo; no entanto, mais evidências dessa estrutura são necessárias em outros táxons antes de qualquer tipo conclusões podem ser feitas com confiança. Atualmente, o potencial de autotomia caudal nunca foi identificado nas sinapsídeos, a outra linhagem principal de amniotes. Fora dos mesossauros, planos de fratura não foram identificados em outros parareptiles 13, mas foram identificados em 'microssauros', outro grupo de tetrápodes fósseis paleozóicos, especificamente no táxon Microbrachis 22 .
Apesar da presença de planos de fratura na vértebra caudal do mesossauro, é importante observar que, até onde sabemos, nunca houve um espécime de mesossauro encontrado no qual sua cauda se autotomizou. O primeiro réptil paleozóico para o qual a autotomia caudal foi confirmada foi o réptil inicial Captorhinus 12 , 13 , 18 , com planos de fratura caudal sendo identificados em esqueletos caudais parciais de pelo menos duas espécies. No entanto, ao contrário de Captorhinus, as amostras de mesossauro são frequentemente preservadas com caudas completas, fornecendo melhores dados de preservação sobre a frequência ou a infreqüência do comportamento. A ausência de caudas autotomizadas indica que essa foi uma ocorrência muito rara, difícil de capturar no registro fóssil, ou que os mesossauros podem não ter realmente usado esse comportamento de fuga, apesar de manter a capacidade de fazê-lo. Em comparação, alguns lepidosauros fósseis articulados preservam caudas autotomizadas e até regeneradas 23 , mas esse tipo de espécime está ausente no registro fóssil de um dinossauro, apesar do grande número de espécimes identificados com esqueletos caudais articulados. Além disso, a regeneração de um cone cartilaginoso nem sempre segue a autotomia em vários grupos de lepidosauros existentes 11. Portanto, a falta de caudas regeneradas no registro fóssil não indica necessariamente a ausência de autotomia da cauda em um táxon.
Todas as três espécies de dinossauros atualmente conhecidas são conhecidas das primeiras localidades do Permiano que antes faziam parte do Mar Whitehill-Irati, um corpo de água raso no norte de Gondwana 24 , os mesossauros teriam representado o maior animal desse mar e não possuíam nenhum predadores conhecidos. Estrategicamente, a Formação Irati é dividida em dois membros distintos, o membro Taquaral inferior e o membro assistência superior 25 , 26 Embora existam condritthianos relativamente grandes, eles não são encontrados nos mesmos estratos que os mesossauros 27 , sendo encontrados na assistência superior. Membro 25. Os únicos táxons conhecidos do Membro da Assistência são mesossauros, peixes paleonisciformes, crustáceos pygocefalomorph, ostracodes, braquiópodes, foraminiferanos e esponjas 24 , 25 , 27 , 28 . A falta potencial de pressão de predação nesse ambiente aquático sugere que os mesossauros podem não ter autotomizado suas caudas, pois esse comportamento é usado principalmente em outros táxons para escapar dos predadores 10 , 11 , 20 , 29 .
Como alternativa, os mesossauros podem não ter autotomizado suas caudas devido à sua importância na locomoção aquática 30 . Além disso, nossos dados histológicos mostram que os planos de fratura presentes no Stereosternum estão rodeados por uma camada muito espessa de osso cortical, e o próprio plano de fratura não entra no canal neural (Figs. 2, O que outras pessoas estão dizendo3)3) como em Captorhinus 13 . Tais características tenderiam a reforçar as vértebras e torná-las menos suscetíveis à ruptura ao longo dos planos nos mesossauros. Isso sugere que a capacidade de soltar a cauda era limitada ou que a presença de planos de fraturas intravertebrais representa a condição ancestral de um clado terrestre mais inclusivo dos primeiros amniotes. Alguns desses táxons teriam feito uso do comportamento, enquanto outros não teriam (por exemplo, mesossauros), o fator determinante são as interações predador-presa nas comunidades em que viviam e seus nichos tróficos nessas comunidades.
No entanto, os mesossauros podem ter ocasionalmente chegado à terra 31 , e a capacidade de escapar de potenciais predadores terrestres usando autotomia caudal para retornar à água teria sido benéfica. Além disso, tem sido sugerido que os mesossauros podem ter sido canibais, com adultos caçando juvenis 32 . Se esse fosse o caso, a capacidade de autotomizar a cauda teria sido benéfica para os mesossauros mais jovens, aumentando suas chances de evitar a predação por indivíduos mais velhos. No entanto, essa hipótese de canibalismo juvenil carece de evidências convincentes 28 .

As implicações da autotomia caudal para a locomoção aquática em mesossauros

A presença de planos de fratura nos mesossauros também levanta questões sobre como eles teriam se movido pelo meio aquático em que passaram a maior parte de suas vidas. Embora nunca tenha sido exaustivamente investigado e pouco se saiba sobre seus hábitos de natação, foi sugerido que os mesossauros poderiam ter usado um modo subanguiliforme (ondulações axiais que envolvem a maior parte do comprimento do corpo, mas principalmente a cauda) de nadar 30 , 33 . Se os mesossauros pudessem autotomizar suas caudas, isso teria afetado significativamente suas capacidades de natação e a capacidade de capturar presas .. A presença de vértebras caudais autotômicas nos mesossauros, portanto, nos leva a questionar a importância da cauda para impulsioná-las através da água. Existem duas possibilidades principais em relação ao uso de sua cauda na locomoção aquática, a primeira é que se os mesossauros autotomizassem suas caudas, os membros provavelmente desempenhariam um papel maior na natação para compensar uma cauda reduzida. A segunda possibilidade é que, apesar de terem o potencial de autotomizar suas caudas, os planos de fratura eram relíquias evolutivas, o comportamento não era realmente utilizado e eram nadadores de cauda, ​​como sugerido anteriormente.
As caudas dos mesossauros não apresentam muitas das adaptações para a natação guiada por cauda observadas em outros tetrápodes aquáticos secundários. Por exemplo, no caso do Vallecillosaurus mosassauroide inicial , a maioria das vértebras caudais possui espinhos neurais altos e arcos hememais, com exceção de espinhos neurais mais curtos nos caudais anteriores 35 . Os mesossauros não têm espinhas neurais aumentadas nos caudais, pelo menos no grau observado no Vallecillosaurus e outros mosassauroides.
Além dos mosassauros, há outros squamatos aquáticos secundários que vale a pena comparar com os mesossauros, como o lagarto marinho cretáceo Pontosaurus , que também exibe várias adaptações para a locomoção por cauda 36 . Isso inclui a presença de caudas muito longas, que compõem 2/3 do comprimento total do corpo, e a cauda sendo dorsoventralmente aprofundada por grande parte de seu comprimento 36 , características essas não observadas nos mesossauros.
Os Nothosauroidea Triássicos (paquiplurossauros e nothosauros) representam outro grupo de répteis aquáticos que é bastante bem estudado. A cauda dos notosauroides do paquiplurossauro possui aproximadamente o mesmo comprimento do resto do corpo e não é particularmente expandida dorsoventralmente 37 . Curiosamente, os não-nadadores são interpretados como utilizando tanto a cauda quanto os membros com membranas durante a locomoção aquática 38 . A morfologia geral da cauda e dos membros dos nothosaurs é semelhante à observada para os mesossauros, o que pode sugerir que os mesossauros também podem ter empregado um tipo de locomoção semelhante aos nothosauros. Além disso, inferiu-se que a maioria dos não-aquauroides estaria restrita a ambientes marinhos rasos e próximos à costa 39 , 40, que é muito semelhante ao ambiente que os dinossauros são considerados como ocupados 24 , 30 .
O vadasaurus do rinococefalia jurássico tardio é interpretado como um réptil semiaquático que também possui planos de fratura 41 . Muito parecido com os mesossauros, atualmente não há evidências de que o Vadasaurus empregaria autotomia caudal, apesar de manter as estruturas anatômicas para isso. Isso sugere que a situação é semelhante à observada nos mesossauros, onde os planos de fratura são características plesiomórficas de um clado maior.
Os mesossauros também foram comparados à iguana marinha Amblyrhynchus 30 , pois é um dos poucos répteis existentes e com membros que exibem um estilo de vida semi-aquático semelhante. Amblyrhynchus utiliza um modo de natação anguiliforme e é uma das poucas iguanidas que não exibe autotomia caudal 42 , 43 , o que significa que uma das principais estruturas usadas para propulsão estará sempre presente. Isso sugere que talvez não seja o melhor análogo para nadar em mesossauros. Além disso, mostramos aqui que algumas amostras de mesossauros têm impressões de tramas proeminentes e extensas entre os dígitos de seus autópodes (Fig. 4), considerando que os autópodes de Amblyrhynchus não apresentam essas correias 44 . Isto, combinado com os membros em forma de pá 2 e o zeugopodia relativamente alongado (Fig. 4) indicariam que teriam sido capazes de propulsão na água, principalmente através do uso de membros posteriores alongados. Em vez de ser um nadador principalmente conduzido pela cauda, ​​como já foi sugerido anteriormente 30 , os mesossauros poderiam ter usado uma combinação de membros e cauda durante a locomoção aquática, independentemente de estarem autotomizando suas caudas. Os traços de natação atribuídos aos mesossauros mostraram que, embora a cauda fosse usada na propulsão aquática, os membros posteriores também seriam usados ​​como fonte de propulsão 45. No geral, isso sugere que, independentemente de poderem deixar as caudas caírem ou não, os membros dos mesossauros teriam desempenhado um papel maior na locomoção aquática do que o anteriormente considerado, algo que merece mais investigação.

Conclusões

Usando numerosas amostras, dados µCT e seções histológicas delgadas, confirmamos a presença de planos de fratura nas vértebras caudais do mesossauro. A presença de planos de fratura indica que os mesossauros tinham o potencial de autotomizar sua cauda, ​​aumentando o número crescente de tetrápodes paleozóicos que possuíam essa característica, apesar de ser atribuída classicamente a répteis de diápsides lepidosaurianos. Além disso, o potencial de autotomia caudal em mesossauros tem implicações para o modo de natação nos primeiros amniotes aquáticos. A presença de planos de fratura combinados com a anatomia dos membros sugere mais confiança na propulsão acionada por membros do que o anteriormente considerado. No entanto, a abundância de caudas articuladas de mesossauros revela que a presença de planos de fratura nos mesossauros pode ser uma relíquia evolutiva,como os mesossauros estavam restritos a um mar interior no qual não tinham predadores conhecidos e podem não ter usado o comportamento, sugerindo que a autotomia caudal evoluiu antes de sua radiação inicial nos habitats aquáticos.

Material e métodos

Material fóssil

Foram examinados vários espécimes de mesossauros para o objetivo deste estudo, incluindo representantes de todos os gêneros de mesossa- gos atualmente conhecidos: Stereosternum tumidum , Brazilosaurus sanpauloensis e Mesosaurus tenuidens . Sessenta e três amostras foram examinadas no total, os detalhes dessas amostras podem ser encontrados na Tabela  S1 . Dado que esses três gêneros são monotípicos, eles serão referidos por seu epíteto genérico por conveniência.

Mapa de calor dos planos de fratura

Das 63 amostras com vértebras caudais examinadas, 42 delas tiveram seu sacro preservado, o que nos permitiu identificar com precisão a posição de cada vértebra caudal. Para cada uma dessas amostras, identificamos quais planos de fratura das vértebras caudais estavam visíveis (Tabela  S2 ) e geramos um mapa de calor da frequência da presença do plano de fratura em cada caudal no R v3.6.1 ( https: //www.r-project .org ). O mapa de calor foi então sobreposto à cauda esquemática do mesossauro (Fig. 1E) para facilitar a visualização dos dados.

Tomografia computadorizada por raios X

O PIMUZ A / III 591 foi caracterizado na linha de luz ID17 do Centro Europeu de Radiação Síncrotron (Grenoble, França), usando a tomografia microcromática por contraste de fase de propagação. A linha de luz foi ajustada com um feixe monocromático de 120 keV (Si 111 de cristal duplo dobrado de Laue), 10 m de propagação entre a amostra e o detector; um detector indireto que compreende um cintilador YAG de 2000 µm, uma ampliação de ~ 0,3x de um conjunto de lentes e uma câmera CCD FReLoN 2k. O tamanho de pixel medido resultante foi de 47,03 µm. A aquisição tomográfica consistiu em 4.999 projeções de 0,04 s cada. Como a amostra era maior que o campo de visão, um deslocamento foi aplicado no centro de rotação, aumentando efetivamente o campo de visão horizontal reconstruído em cerca de 50%. Várias aquisições foram realizadas para cobrir a amostra no eixo vertical.Usamos uma sobreposição de ~ 50% entre aquisições consecutivas para aumentar a qualidade dos dados usando uma média ponderada para baixa frequência. A parte de alta frequência da sobreposição foi calculada com base em um mapa de defeitos: criamos uma máscara de defeito limitando uma versão filtrada de passa alta da imagem de campo plano; ao calcular a média de alta frequência dos dados com a amostra, usamos o mapa criado para excluir defeitos da média. Isso resultou em uma diminuição significativa de artefatos de anel fortes.usamos o mapa criado para excluir defeitos da média. Isso resultou em uma diminuição significativa de artefatos de anel fortes.usamos o mapa criado para excluir defeitos da média. Isso resultou em uma diminuição significativa de artefatos de anel fortes.
A reconstrução tomográfica foi realizada usando PyHST2 46 com a abordagem de recuperação de fase à distância única 47 . O pós-processamento adicional compreendeu: conversão de tiff de 32 bits a 16 bits usando os valores de saturação de 0,002% do histograma 3D produzido por PyHST2; correções de anel adicionais 48 . Os dados gerados foram visualizados usando o VG Studio Max 3.2 ( https://www.volumegraphics.com ) registrado por J. Fröbisch no Museum für Naturkunde Berlin.

Seções finas histológicas

Uma seção delgada de uma vértebra caudal de mesossauro isolada levemente danificada foi preparada na Universität Bonn (IGPB R 624). A vértebra caudal foi embebida em resina epóxi sob vácuo e seccionada ao longo da linha média sagital usando uma serra de baixa velocidade Buehler Isomet. Posteriormente, a seção foi processada em uma seção fina petrográfica padrão com espessura de 50 a 80 µm 49 . A seção fina histológica foi fotografada com uma câmera colorida Leica DFC420 montada em um microscópio polarizador Leica DM2500LP. As fotos foram editadas usando o software Leica IMAGE ACCESS EASYLAB 7 de 2007 ( https://www.leica-microsystems.com ).

Informação suplementar

Reconhecimentos

Agradecemos a Ursula Göhlich (NHMW), Thomas Mörs (NRM), Christian Klug (PIMUZ), Eberhard “Dino” Frey (SMNK), Rainer Schoch e Erin Maxwell (SMNS) e Reinaldo Bertini (URC) por fornecerem gentilmente acesso para suas coleções e para empréstimos de amostra. Agradecimentos adicionais pertencem a Carola Radke e Hwa Ja Götz por fotografar material fóssil. Também reconhecemos o Mecanismo Europeu de Radiação Síncrotron pela provisão de instalações de radiação síncrotron e gostaríamos de agradecer a Paul Tafforeau pela assistência no uso da linha de luz ID17. Agradecemos também a dois revisores anônimos por seus comentários úteis e construtivos sobre o manuscrito, MM é apoiado por uma bolsa de pós-doutorado em Humboldt, AL é apoiado por uma bolsa de pós-doutorado do Conselho de Pesquisa em Ciências Naturais e Engenharia do Canadá (NSERC) e JF, AV,e TW são suportados pela Fundação Alemã de Pesquisa (DFG).

Contribuições do autor

MM concebeu e dirigiu o estudo, redigiu o rascunho inicial do manuscrito, projetou figuras, coletou e analisou dados. AV desenhou figuras, coletou e analisou dados, editou o manuscrito. O TW preparou o material, coletou e analisou os dados, editou o manuscrito. AL analisou os dados, editou o manuscrito. VF coletou dados, editou o manuscrito. JF forneceu materiais e software, editou o manuscrito.

Interesses competitivos

Os autores declaram não ter interesses concorrentes.

Notas de rodapé

Nota do editor A Springer Nature permanece neutra em relação a reivindicações jurisdicionais em mapas publicados e afiliações institucionais.

Informação suplementar

está disponível para este documento em 10.1038 / s41598-020-63625-0.

Referências

1. Wegener, A. Die Entstehung der Kontinente und Ozeane. (Friedrich Viweg & Sohn, 1915).
2. Gervais P. Du Mesosaurus tenuidens, reptile fossile de l’Afrique australe. Rendus Académie Sci. 1865;60:950–955. []
3. Cope ED. A contribution to the vertebrate paleontology of Brazil. Proc. Am. Philos. Soc. 1886;23:1–21. []
4. Shikama T, Ozaki H. On a reptilian skeleton from the Palaeozoic Formation of San Paulo, Brazil. Proc. Paleontol. Soc. Jpn. New Ser. 1966;64:351–358. []
5. von Huene F. Osteologie und systematische Stellung von Mesosaurus. Palaeontogr. Abt. A. 1941;92:45–58. []
6. Gauthier, J. A., Kluge, A. G., Rowe T. & Benton, M. J. The early evolution of Amniota. In The phylogeny and classification of the tetrapods, volume 1: amphibians, reptiles, and birds 103–155 (Oxford Clarendon Press, 1988).
7. Modesto SP. The cranial skeleton of the Early Permian aquatic reptile Mesosaurus tenuidens: implications for relationships and palaeobiology. Zool. J. Linn. Soc. 2006;146:345–368. doi: 10.1111/j.1096-3642.2006.00205.x. [CrossRef] []
8. Laurin, M. & Piñeiro, G. H. A reassessment of the taxonomic position of mesosaurs, and a surprising phylogeny of early amniotes. Front. Earth Sci. 5 (2017).
9. MacDougall, M. J. et al. Commentary: a reassessment of the taxonomic position of mesosaurs, and a surprising phylogeny of early amniotes. Front. Earth Sci. 6 (2018).
10. Etheridge R. Lizard caudal vertebrae. Copeia. 1967;1967:699–721. doi: 10.2307/1441880. [CrossRef] []
11. Arnold EN. Evolutionary aspects of tail shedding in lizards and their relatives. J. Nat. Hist. 1984;18:127–169. doi: 10.1080/00222938400770131. [CrossRef] []
12. Price LI. Autotomy of the tail in Permian reptiles. Copeia. 1940;119:119. doi: 10.2307/1439054. [CrossRef] []
13. LeBlanc ARH, MacDougall MJ, Haridy Y, Scott D, Reisz RR. Caudal autotomy as anti-predatory behaviour in Palaeozoic reptiles. Sci. Rep. 2018;8:3328. doi: 10.1038/s41598-018-21526-3. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] []
14. Carroll RL. Early evolution of reptiles. Annu. Rev. Ecol. Syst. 1982;13:87–109. doi: 10.1146/annurev.es.13.110182.000511. [CrossRef] []
15. Osborn HF. The reptillian subclasses Diapsida and Synapsida and the early history of the Diaptosauria. Mempoirs Am. Mus. Nat. Hist. 1903;1:451–507. []
16. Broom R. Observations on the structure of Mesosaurus. Trans. South Afr. Philos. Soc. 1904;25:103–112. []
17. Modesto SP. The postcranial skeleton of the aquatic parareptile Mesosaurus tenuidens from the Gondwanan Permian. J. Vertebr. Paleontol. 2010;30:1378–1395. doi: 10.1080/02724634.2010.501443. [CrossRef] []
18. Dilkes DW, Reisz RR. The axial skeleton of the Early Permian reptile Eocaptorhinus laticeps (Williston) Can. J. Earth Sci. 1986;23:1288–1296. doi: 10.1139/e86-124. [CrossRef] []
19. Houssaye A, Martin Sander P, Klein N. Adaptive patterns in aquatic amniote bone microanatomy—more complex than previously thought. Integr. Comp. Biol. 2016;56:1349–1369. doi: 10.1093/icb/icw120. [PubMed] [CrossRef] []
20. Bateman PW, Fleming PA. To cut a long tail short: a review of lizard caudal autotomy studies carried out over the last 20 years. J. Zool. 2009;277:1–14. doi: 10.1111/j.1469-7998.2008.00484.x. [CrossRef] []
21. Laurin M, Reisz RR. A reevaluation of early amniote phylogeny. Zool. J. Linn. Soc. 1995;113:165–223. doi: 10.1111/j.1096-3642.1995.tb00932.x. [CrossRef] []
22. Vos Wvander, Witzmann F, Fröbisch NB. Tail regeneration in the Paleozoic tetrapod Microbrachis pelikani and comparison with extant salamanders and squamates. J. Zool. 2018;304:34–44. doi: 10.1111/jzo.12516. [CrossRef] []
23. Víctor-Hugo R. Huehuecuetzpalli mixtecus gen. et sp. nov: a basal squamate (Reptilia) from the Early Cretaceous of Tepexi de Rodríguez, Central México. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 1998;353:477–500. doi: 10.1098/rstb.1998.0224. [CrossRef] []
24. Soares MB. A taphonomic model for the Mesosauride assemblage of the Irati Formation (Paraná Basin, Brazil) Geol. Acta. 2003;1:349. []
25. Xavier PLA, Silva AF, Soares MB, Horn BLD, Schultz CL. Sequence stratigraphy control on fossil occurrence and concentration in the epeiric mixed carbonate-siliciclastic ramp of the Early Permian Irati Formation of southern Brazil. J. South Am. Earth Sci. 2018;88:157–178. doi: 10.1016/j.jsames.2018.08.014. [CrossRef] []
26. Chahud A, Petri S. Paleontologia do folhelho síltico do Membro Taquaral no Estado de São Paulo. Braz. J. Geol. 2013;43:117–123. []
27. Chahud A, Fairchild TR, Petri S. Chondrichthyans from the base of the Irati Formation (Early Permian, Parána Basin), São Paulo, Brazil. Gondwana Res. 2010;18:528–537. doi: 10.1016/j.gr.2010.01.006. [CrossRef] []
28. Silva, R. R., Ferigolo, J., Bajdek, P. & Piñeiro, G. The feeding habits of Mesosauridae. Front. Earth Sci. 5 (2017).
29. Seligmann H, Moravec J, Werner YL. Morphological, functional and evolutionary aspects of tail autotomy and regeneration in the ‘living fossil’ Sphenodon (Reptilia: Rhynchocephalia) | Biological Journal of the Linnean Society | Oxford Academic. Biol. J. Linn. Soc. 2008;93:721–743. doi: 10.1111/j.1095-8312.2008.00975.x. [CrossRef] []
30. Villamil J, et al. Optimal swimming speed estimates in the Early Permian mesosaurid Mesosaurus tenuidens (Gervais 1865) from Uruguay. Hist. Biol. 2016;28:963–971. doi: 10.1080/08912963.2015.1075018. [CrossRef] []
31. Demarco PN, Meneghel M, Laurin M, Piñeiro G. Was Mesosaurus a fully aquatic reptile? Front. Earth Sci. 2018;6:1–25. []
32. Pretto FA, Cabreira SF, Schultz C. Tooth microstructure of the Early Permian aquatic predator Stereosternum tumidum. Acta Palaeontol. Pol. 2014;59:125–133. []
33. Carroll, R. Evolutionary constraints in aquatic diapsid reptiles. Spec. Pap. Palaeontol. 145–155 (1985).
34. Gillis G, Higham TE. Consequences of lost endings: caudal autotomy as a lens for focusing attention on tail function during locomotion. J. Exp. Biol. 2016;219:2416–2422. doi: 10.1242/jeb.124024. [PubMed] [CrossRef] []
35. Smith KT, Buchy M-C. A new aigialosaur (Squamata: Anguimorpha) with soft tissue remains from the Upper Cretaceous of Nuevo León, Mexico. J. Vertebr. Paleontol. 2008;28:85–94. doi: 10.1671/0272-4634(2008)28[85:ANASAW]2.0.CO;2. [CrossRef] []
36. Caldwell MW, Sasso CD. Soft-Tissue Preservation in a 95 Million Year Old Marine Lizard: Form, Function, and Aquatic Adaptation. J. Vertebr. Paleontol. 2004;24:980–985. doi: 10.1671/0272-4634(2004)024[0980:SPIAMY]2.0.CO;2. [CrossRef] []
37. Sander PM, Greenwood PH. The pachypleurosaurids (Reptilia: Nothosauria) from the Middle Triassic of Monte San Giorgio (Switzerland) with the description of a new species. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 1989;325:561–666. [PubMed] []
38. Klein N, et al. Postcranial material of Nothosaurus marchicus from the Lower Muschelkalk (Anisian) of Winterswijk. The Netherlands, with remarks on swimming styles and taphonomy. Paläontol. Z. 2015;89:961–981. []
39. Klein N, Sander PM, Krahl A, Scheyer TM, Houssaye A. Diverse aquatic adaptations in Nothosaurus spp. (Sauropterygia)—Inferences from humeral histology and microanatomy. Plos One. 2016;11:e0158448. doi: 10.1371/journal.pone.0158448. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] []
40. Čerňanský A, et al. A Middle Triassic pachypleurosaur (Diapsida: Eosauropterygia) from a restricted carbonate ramp in the Western Carpathians (Gutenstein Formation, Fatric Unit): paleogeographic implications. Geol. Carpathica. 2018;69:3–16. doi: 10.1515/geoca-2018-0001. [CrossRef] []
41. Bever GS, Norell MA. A new rhynchocephalian (Reptilia: Lepidosauria) from the Late Jurassic of Solnhofen (Germany) and the origin of the marine Pleurosauridae. R. Soc. Open Sci. 2017;4:1–16. doi: 10.1098/rsos.170570. [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] []
42. Dawson WR, Bartholomew GA, Bennett AF. A reappraisal of the aquatic specializations of the Galapagos marine iguana (amblyrhynchus Cristatus) Evolution. 1977;31:891–897. doi: 10.1111/j.1558-5646.1977.tb01001.x. [PubMed] [CrossRef] []
43. Arnold EN. Investigating the evolutionary effects of one feature on another: does muscle spread suppress caudal autotomy in lizards? J. Zool. 1994;232:505–523. doi: 10.1111/j.1469-7998.1994.tb01591.x. [CrossRef] []
44. Bartholomew GA, Bennett AF, Dawson WR. Swimming, diving and lactate production of the marine iguana, Amblyrhynchus cristatus. Copeia. 1976;1976:709–720. doi: 10.2307/1443453. [CrossRef] []
45. da Silva, R. C. & Sedor, F. A. Mesosaurid swim traces. Front. Ecol. Evol. 5 (2017).
46. Mirone A, Brun E, Gouillart E, Tafforeau P, Kieffer J. The PyHST2 hybrid distributed code for high speed tomographic reconstruction with iterative reconstruction and a priori knowledge capabilities. Nucl. Instrum. Methods Phys. Res. Sect. B Beam Interact. Mater. At. 2014;324:41–48. []
47. Paganin D, Mayo SC, Gureyev TE, Miller PR, Wilkins SW. Simultaneous phase and amplitude extraction from a single defocused image of a homogeneous object. J. Microsc. 2002;206:33–40. doi: 10.1046/j.1365-2818.2002.01010.x. [PubMed] [CrossRef] []
48. Lyckegaard A. Correction of ring artifacts in X-ray tomographic images. Int. J. Tomogr. Stat. 2011;18:1–9. []
49. Lamm, E.-T. Chapter 4: Preperation and sectioning of specimens. In Bone Histology of Fossil Tetrapods: Advancing Methods, Analysis, and Interpretation. (eds. Padian, K. & Lamm, E.-T.) 55–160 (University of Califronia Press, 2013).

 

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