Cultura de uso de ferramentas por macacos-prego variou ao longo de 3 mil anos

Estudos de arqueologia e etologia se encontram na serra da Capivara, no Piauí, e revelam o primeiro registro conhecido de mudanças culturais em primatas não humanos

Macho adulto quebra castanha-de-caju, observado de perto por um jovem (primeiro plano) e uma fêmea (ao fundo)

Tiago Falótico / USP

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Maria Guimarães

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12:41
24 jun 2019

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Enquanto arqueólogos escavam o solo duro e seco da Caatinga no Parque Nacional da Serra da Capivara, no Piauí, em busca de vestígios do passado, macacos-prego logo ao lado usam pedras para quebrar cocos, sementes e castanhas-de-caju. Provavelmente de modo semelhante ao que fazem há pelo menos 3 mil anos, como revela parceria entre pesquisadores da Inglaterra e do Brasil. “Eles vão se tornando um pouco primatólogos, enquanto nós viramos um pouco arqueólogos”, conta o biólogo Tiago Falótico, da Escola de Artes, Ciências e Humanidades da Universidade de São Paulo (EACH-USP), que coordenou as escavações mais recentes. Há seis anos ele e seu antigo supervisor Eduardo Ottoni, do Instituto de Psicologia da USP, trabalham em parceria com os arqueólogos britânicos Michael Haslam e Tomos Proffitt, do University College London, na investigação de como viviam os macacos. Descobriram que, assim como acontece hoje entre diferentes grupos de primatas, no passado a cultura de uso de ferramentas variou, como descreve artigo publicado nesta segunda (24/6) na revista Nature Ecology & Evolution. “É a primeira vez que se constata essa variação cultural em registros arqueológicos de primatas não humanos”, afirma Falótico.

Entrevista: Tiago Falótico

 

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Há alguns anos as escavações por lá revelaram que os macacos-prego da serra da Capivara (Sapajus libidinosus) já usavam pedras para quebrar castanhas-de-caju em tempos pré-colombianos. Chimpanzés, que desbancaram o uso de ferramentas como característica definidora dos seres humanos, já manejavam pedras há 4 mil anos de acordo com escavações na Costa do Marfim, na África. Mas lá não há sinais de que tenham alterado o comportamento.

Escavação arqueológica acontece debaixo de cajueirosTiago Falótico / USP

Os macacos-prego são ricos em variações de comportamento, que alguns especialistas chamam de culturas. Há grupos que usam pedras, outros preferem gravetos. 

Depende do tipo de alimento disponível em cada área, mas também do que os jovens de cada população aprendem com os mais velhos. Da mesma maneira, à medida que foram escavando mais fundo – e regredindo no tempo – os pesquisadores encontraram variação. O material depositado entre 2.400 e 3 mil anos atrás revela o uso extenso de pedras pequenas, cheias de quebras causadas por impactos repetidos. 

Provavelmente eram usadas para processar alimentos menos duros do que castanhas-de-caju. “Hoje eles usam pedras semelhantes para quebrar sementes e frutos como os da maniçoba [Manihot pseudoglaziovii], uma planta da família da mandioca”, conta Falótico, que interpreta as marcas no material arqueológico com base no que os macacos fazem hoje. Infelizmente não foi possível detectar resíduos dos alimentos nas pedras encontradas, mas ele ainda não desistiu. “Outras áreas podem ter condições de preservação diferentes que um dia nos permitam identificar resíduos.”

Na fase seguinte, entre aproximadamente 565 e 640 anos atrás, conforme datação de fragmentos de carvão resultantes de queimadas e presentes no sedimento, os macacos ainda usavam pedras pequenas, mas já existiam mais bigornas – superfícies planas onde apoiam o alimento no momento da quebra. Mais recentemente, eles parecem ter começado a usar pedras maiores que permitem processar castanhas bem duras e disseminaram o uso de bigornas. Eles chegam a erguer acima da cabeça pedras de cerca de 3 quilogramas, semelhante ao próprio peso. Também usam pedras para cavar e paquerar, entre outras utilidades.

Duas pedras usadas por macacos na fase mais antiga mostram variedade de formatos, tamanhos e marcas de usoTiago Falótico / USP

É impossível estabelecer os motivos dessa variação no registro arqueológico. Será que começavam a desenvolver as técnicas e aos poucos foram descobrindo que funcionava e explorando fontes alimentares antes inacessíveis? 

Ou grupos da mesma época já tinham costumes variáveis, transmitidos de uma geração para outra, e a escavação de outros sítios revelará uma diversidade cultural já nos tempos mais antigos? Ou, ainda, em certos momentos os alimentos disponíveis não exigiam maiores esforços? Todas são possibilidades plausíveis, embora a análise de amostras de pólen fossilizado revele que há 7 mil anos já havia cajueiros na região. Não significa, porém, que estivessem constantemente em todos os lugares, pode ter havido variação na abundância dessa árvore.

O trabalho – dos macacos no manejo das pedras e das pessoas que os estudam – continua, e Falótico divide seu tempo de trabalho de campo entre as escavações e a observação do comportamento atual. “Gosto mais de seguir os macacos do que de ficar agachado cavando”, confessa. Ele tem se concentrado em estudar os padrões das lascas obtidas pela quebra das pedras batidas umas contra as outras, que alguns anos atrás se mostraram indistinguíveis daquelas produzidas pelos homens das cavernas. A região, onde registros da ocupação humana podem estar entre os mais antigos do continente, ainda parece ter muito a revelar sobre as atividades de pessoas e macacos ao longo de milhares de anos.

Jovem macho esmaga uma frutinha de grão-de-galo (Cordia rufescens)Tiago Falótico / USP

“Pode haver sítios ainda não encontrados relacionados a primatas”, diz a arqueóloga Mercedes Okumura, do Instituto de Biociências da USP, que não tem conhecimento de outro sítio comparável em termos de documentação de arqueologia envolvendo tanto seres humanos como outros primatas. Ela é coautora de um artigo publicado em 2018 na revista Quaternaire que descreve a formação das camadas arqueológicas do boqueirão da Pedra Furada, no Parque Nacional da Serra da Capivara, levando em conta as contribuições de pessoas e macacos (contou para isso com acesso aos dados do grupo de Falótico). 

Entre os achados das escavações é difícil dizer quem produziu as lascas mais simples, ela conta, mas atribui com segurança a seres humanos estruturas mais complexas de pedra lascada. Ela vê como frutífera a relação com os arqueólogos-primatólogos. “Me refiro realmente a uma via de mão dupla: quem faz arqueologia ‘humana’ pode aprender muito também ao estudar esses casos relacionados a outros primatas.”

Projetos

 
1. Uso de ferramentas por macacos-prego (Sapajus libidinosus) selvagens: ecologia, aprendizagem socialmente mediada e tradições comportamentais (nº 2014/04818-0); Modalidade Auxílio à Pesquisa — Temático; Pesquisador responsável Eduardo Benedicto Ottoni (USP); Investimento R$ 611.005,29.

2. Uso de ferramentas por macacos-prego: aprendizagem e tradição (nº 2013/05219-0); Modalidade Bolsa de pós-doutorado; Pesquisador responsável Eduardo Benedicto Ottoni (USP); Beneficiário Tiago Falótico; Investimento R$ 423.450,88.

Artigos científicos

FALÓTICO, T. et al. Three thousand years of wild capuchin stone tool use. Nature Ecology & Evolution. on-line. 26 jun. 2019.

PARENTI, F. et al. Genesis and taphonomy of the archaeological layers of Pedra Furada rock-shelter, Brazil. Quaternaire. v. 29, n. 3, p. 255-69. nov. 2018.

Espécie do parasita é determinante na resposta imune à leishmaniose cutânea

15/09/2014

Por Elton Alisson
Agência FAPESP – Profissionais de saúde que atuam na região amazônica deparam-se frequentemente com pacientes com leishmaniose tegumentar (ou cutânea). Esses pacientes podem apresentar desde lesões na pele – que, em alguns imunologicamente resistentes, se curam de forma espontânea – até úlceras nas mucosas que atingem a cartilagem do nariz e o palato, além de nódulos e placas eritematosas infiltradas, incuráveis pelo corpo.

Interação com o hospedeiro varia de acordo com o subgênero e a espécie do protozoário, apontam estudos feitos na USP e em instituições do Pará e do Maranhão (imagem: FMUSP)

“Acompanhamos por mais de 20 anos um paciente com leishmaniose tegumentar cheio de lesões espalhadas pelo corpo que não curaram”, disse Carlos Eduardo Pereira Corbett, professor do Departamento de Patologia e chefe do Laboratório de Patologia de Moléstias Infecciosas da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (FMUSP), à Agência FAPESP. “Nesse caso, indicamos ações paliativas, para que o paciente não sofra muito.”
Um grupo de pesquisadores da instituição, em colaboração com colegas do Instituto Evandro Chagas, em Belém (PA), e da Universidade Federal do Maranhão (UFMA), descobriu, durante pesquisas desenvolvidas no âmbito de um Projeto Temático, que, além de ser influenciada pelo perfil genético e imunológico do hospedeiro, a resposta imune à leishmaniose tegumentar também é determinada pela espécie do parasita.
Alguns dos principais resultados do estudo, coordenado por Corbett, foram publicados nas revistas Archives of Dermatological Research, The Journal of Federation of American Societies for Experimental Biology – Faseb Journal, Parasite Immunology e Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene.
“Constatamos que alguns tipos de lesões cutâneas de leishmaniose tegumentar estão mais relacionados a uma espécie de parasita que modula a resposta imune do paciente infectado para desenvolver resistência ou suscetibilidade à doença”, afirmou Corbett.
A constatação foi feita por meio de estudos realizados pelos pesquisadores com pacientes de áreas endêmicas de leishmaniose no Pará e no Maranhão, diagnosticados e acompanhados por eles, em alguns casos, há cerca de 20 anos.

De acordo com Corbett, a leishmaniose tegumentar é transmitida para os humanos – e para animais silvestres como roedores, marsupiais, edentados e primatas – pela picada de fêmeas de insetos flebotomíneos (Diptera: Psychodidae) infectados por Leishmania. Os pesquisadores estimam que tenha ocorrido, nos últimos cinco anos, cerca de 30 mil casos da doença por ano no Brasil.
Na Amazônia brasileira – que tem a maior variedade de espécies do parasita no mundo e o maior número de casos de infecção no país e na América Latina –, a doença é causada por sete espécies do protozoário, sendo seis do subgênero Viannia – L. braziliensis, L. guyanensis, L. shawi, L. lainsoni, L. naiffi e L. lindenbergi – e uma do subgênero Leishmania, a L. amazonensis.

Ao ser infectado por uma dessas espécies de parasita intracelular – que ataca células macrofágicas (hospedeiras) –, o sistema imune do hospedeiro aciona uma série de células de defesa e anticorpos, entre outros mecanismos, que interagem com o protozoário e determinam sua destruição ou sobrevivência e, consequentemente, a resistência ou a suscetibilidade à doença.
Em caso de resistência à doença o hospedeiro pode desenvolver lesões na pele que são curadas espontaneamente. Em casos mais graves de infecção por L. braziliensis, nos quais a resposta imune do organismo ao parasita é muito agressiva, podem ser desencadeadas úlceras nas mucosas.
Já no caso da suscetibilidade, o hospedeiro pode desenvolver, na forma mais grave, lesões cutâneas incuráveis em todo o corpo – em um quadro denominado de leishmaniose alérgica difusa –, como um paciente atendido durante mais de 20 anos pelo pesquisador Fernando Silveira, do Instituto Evandro Chagas de Belém (PA), e um dos pesquisadores principais do projeto.
“A Leishmania tem 250 milhões de anos e foi se adaptando ao longo desse tempo”, disse o pesquisador. “A compreensão dos mecanismos de interação do parasita com o hospedeiro – foco do nosso grupo de pesquisa – ainda representa um grande desafio”, disse.

Papel do parasita

Até agora se sabia que a variação da resposta clínica e imunológica à infecção por Leishmania estava relacionada, principalmente, com o perfil genético e imunológico dos hospedeiros.
Os pesquisadores desse projeto demonstraram que a espécie do parasita também exerce um papel fundamental na determinação do tipo de resposta imune.

As espécies do protozoário do subgênero Viannia, como a L. braziliensis e a L. guyanensis, induzem a produção de duas citocinas (proteínas que modulam a função de células) – IFN-γ e TNF-α – que fazem as células macrofágicas infectadas produzir óxido nítrico (NO) e eliminar o parasita. O hospedeiro, nesse caso, desenvolve resistência à infecção.

Em contrapartida, as espécies do subgênero Leishmania, como a L. amazonensis, estimulam a produção das citocinas como a interleucina-4 (IL-4), interleucina-10 (IL-10) e TGFβ1, que têm capacidade de suprimir a função da citocina IFN-γ e, consequentemente, desativar o macrófago, favorecendo a multiplicação do parasita e a suscetibilidade do hospedeiro à doença.
“É claro que o perfil imunogenético é importante na resposta imune do hospedeiro contra a infecção”, disse Cláudia Maria de Castro Gomes, pesquisadora da FMUSP e uma das pesquisadoras principais do projeto. “Mas observamos por meio de análises de células e tecidos dos pacientes que a espécie do parasita também ajuda a polarizar a resposta ao modulá-la”, avaliou.
Infecção experimental
Para verificar se os resultados poderiam ser observados experimentalmente, os pesquisadores usaram modelos animais. Em um dos estudos, publicado nas revistas Parasite Immunology e Parasitology Research, eles infectaram camundongos com parasitas L. amazonensis e L. braziliensis.
A infecção por L. amazonensis levou à progressão da doença, com aumento do tamanho de lesões e da carga parasitária no animal. Já a infecção por L. braziliensis causou um discreto aumento de lesões entre a sexta e a sétima semana de inoculação do parasita, com posterior regressão e redução da carga parasitária.
“Conseguimos reproduzir e corroborar no modelo experimental os resultados observados na infecção em humanos”, disse Marcia Dalastra Laurenti, professora da FMUSP, que também é uma das pesquisadoras principais do projeto.
Os pesquisadores também realizaram um estudo experimental com cinco espécies de macacos neotropicais – Callithrix jacchus, Callithrix penicillata, Saimiri sciureus, Aotus azarae infulatus e Callimico goeldii –, do Centro de Primatas do Instituto Evandro Chagas em Belém, no Pará.
As células macrofágicas do peritônio dos animais foram infectadas com parasitas das espécies L. braziliensis e L. amazonensis, além da L. infantum chagasi, causadora de leishmaniose visceral, que atinge órgãos como o fígado e baço.

Os resultados do experimento, publicados na Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, indicaram que, apesar de infectadas, as células macrofágicas dos animais controlaram a infecção.
“Observamos que, após 48 horas de infecção, a presença do parasita no interior das células diminuía e tendia a desaparecer”, disse Laurenti. “As células produziam citocinas, reagentes de oxigênio e nitrito que são capazes de controlar o crescimento e destruir o parasita”, explicou.


A fim de aprofundar os estudos e buscar outro modelo experimental de primata suscetível à infecção por Leishmania, os pesquisadores infectaram macacos-prego (Sapajus apella) por via intradérmica na cauda também com parasitas das espécies L. braziliensis e L. amazonensis.
Os resultados do estudo, publicado no fim de agosto na revista BioMed Research International, apontaram que, a exemplo das outras cinco espécies de primatas neotropicais, os macacos-prego também foram capazes de controlar a infecção por Leishmania.

A infecção por L. braziliensis durou, aproximadamente, 300 dias e causou lesões no animal que foram naturalmente cicatrizadas. Já a infecção por L. amazonensis durou menos – por volta de 180 dias – e também foi curada espontaneamente.
“Vimos que o primata é um bom modelo para estudar evolutivamente a forma localizada da doença, que culmina na cura espontânea e resistência”, disse Laurenti. “Das seis espécies de primatas que estudamos experimentalmente nenhuma apresentou suscetibilidade à leishmaniose visceral”, afirmou.

Vírus da raiva é encontrado em macaco-prego

Animal pode se tornar um transmissor da doença para seres humanos

RODRIGO DE OLIVEIRA ANDRADE | Edição Online 17:20 21 de fevereiro de 2014

© TIAGO FALÓTICO/USP

Macaco-prego pode estar entre os responsáveis pela transmissão do vírus da raiva

Um primata bem conhecido, adotado inclusive como animal de estimação em muitas regiões do Brasil, o macaco-prego pode estar entre os responsáveis pela transmissão do vírus da raiva. É o que sugere um estudo publicado na revista Virus Research. Nele, um grupo de pesquisadores brasileiros e japoneses relata ter identificado uma possível nova variante do vírus em um macaco-prego no município de Marcelândia, no estado de Mato Grosso. Esta é a primeira vez que o vírus da raiva é detectado nesse primata. Até então, os pesquisadores haviam identificado uma variante do vírus circulando em saguis (Callitrix jacchus), que passaram, a partir daí, a ser considerados um reservatório natural da doença. Entre os anos de 1991 e 1998, os saguis-de-tufo-branco (Callitrix jacchus jacchus) causaram oito mortes de seres humanos no Ceará.

O aparecimento de casos de raiva transmitida por esses macacos revela certas particularidades do perfil epidemiológico de uma doença bastante difícil de se controlar. Por ter o RNA como material genético, e não o DNA, o vírus da raiva é muito suscetível a mutações. Assim surgem as novas variantes, que continuam a circular por meio de animais silvestres, sobretudo morcegos. A variante encontrada no macaco-prego — identificada como BRmk1358 — é resultado de mais uma dessas mutações.
A suspeita dos pesquisadores de que o animal poderia estar infectado surgiu quando empregados da fazenda onde ele foi abatido disseram que o macaco tinha mordido um cavalo, um comportamento agressivo muitas vezes causado pela doença. Durante o período de incubação, o vírus se multiplica nas fibras musculares locais, atingindo em seguida as células nervosas e os nervos periféricos, até chegar ao cérebro. A essa altura, a febre aumenta e o animal torna-se agressivo.
Os pesquisadores colheram amostras do cérebro do animal e as encaminharam para análise em laboratório, onde confirmaram que ele estava infectado. Em seguida, o material genético da amostra foi sequenciado e comparado com o de vírus encontrados em saguis e outros animais das Américas, cujas sequências estão em um banco de dados público.

O grupo verificou que a variante representava uma linhagem distinta da encontrada em saguis, mas com características genéticas semelhantes às encontradas em morcegos, provavelmente a fonte da infecção. “Isso nos permite sugerir que o vírus pode ter sido transmitido ao macaco-prego por um morcego, indicando que o ciclo de transmissão é diferente daquele dos saguis, que pode ocorrer sem a participação de morcegos”, explica a médica veterinária Adolorata Aparecida Bianco Carvalho, da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias da Universidade Estadual Paulista (Unesp), campus Jaboticabal, e uma das autoras do artigo. Os morcegos são considerados uns dos principais reservatórios silvestres do vírus da raiva no Brasil. “Como o macaco-prego, além de frutas, folhas de plantas e invertebrados, também se alimenta de pequenos vertebrados, é possível que ele tenha sido exposto ao contato com algum morcego infectado”, diz a pesquisadora.

Apesar de até hoje não haver registros de transmissão de raiva para humanos por macacos-prego, a médica veterinária alerta para os riscos do contato com esse animal e destaca a importância da vacinação em caso de mordidas de macacos e outros animais silvestres. “Nosso estudo mostrou que o macaco-prego pode ser um potencial transmissor de raiva para o ser humano”, diz. “Existem casos de contato acidental entre as duas espécies, sem registros de transmissão do vírus. De qualquer forma, é importante identificar o ciclo infecioso da raiva em macacos para o controle da doença.” Como apenas uma amostra foi analisada no estudo, ainda não é possível saber se a descoberta se aplica a todos os macacos-prego. Pela localização geográfica, o animal encontrado em Marcelândia provavelmente era da espécie Sapajus libidinosus, conforme alterações recentes na classificação.

Pesquisas sobre a raiva em animais silvestres têm se tornado cada vez mais necessárias. Enquanto a variante do vírus que circula entre cães — por muito tempo a grande responsável pela raiva humana — está erradicada em muitos países e controlada na maioria dos estados brasileiros, a relacionada aos morcegos e outros animais silvestres continua circulando, principalmente em ambientes rurais. “O ciclo silvestre da raiva, que mantém o vírus na natureza, é o grande problema”, conta Adolorata. “Países como Estados Unidos e Canadá estão investindo milhões em pesquisas e na vacinação de animais silvestres. No Brasil, os estudos estão no início. Mas acredito que estamos longe de poder destinar recursos suficientes para o controle do vírus em animais silvestres, já que o controle da raiva canina ainda demanda grandes investimentos em alguns estados.”

O estudo é fruto de um convênio entre a Faculdade de Medicina Veterinária da USP e a Universidade Nihon, no Japão, voltado ao desenvolvimento de um projeto de caracterização genética de amostras de vírus da raiva isoladas no Brasil.

Artigo científico

KOBAYASHI, Y. et al. Isolation of a phylogenetically distinct rabies virus from a tufted capuchin monkey (Cebus apella) in Brazil. Virus Research. v. 178, n. 2, p. 535-38. dez 2013.