Evolução do Olho

Agosto de 2011

A Fascinante evolução do olho Cientistas já têm uma visão clara de como surgiram nossos olhos tão complexos por Trevor D. Lamb O olho humano é um órgão extremamente complexo; atua como uma câmera, coletando, focando luz e convertendo a luz em um sinal elétrico traduzido em imagens pelo cérebro. Mas, em vez de um filme fotográfico, o que existe aqui é uma retina altamente especializada que detecta e processa os sinais usando dezenas de tipos de neurônios. O olho humano é tão complexo que sua origem provoca discussão entre criacionistas e defensores do desenho inteligente, que o têm como exemplo básico do que chamam de complexidade irredutível: um sistema que não funciona na ausência de quaisquer de seus componentes e, portanto, não poderia ter evoluído naturalmente de uma forma mais primitiva. Mesmo Charles Darwin admitiu em A origem das espécies, de 1859 – que detalha a teoria da evolução pela seleção natural –, que pode parecer absurdo pensar que a estrutura ocular se desenvolveu por seleção natural. No entanto, apesar da falta de evidências de formas intermediárias naquele momento, Darwin acreditava que o olho evoluíra dessa maneira.

Não foi fácil encontrar uma evidência direta para essa teoria. Embora pesquisadores que estudam a evolução do esqueleto possam documentar facilmente a metamorfose em registros fósseis, estruturas de tecidos moles raramente fossilizam. E mesmo quando isso ocorre, os fósseis não preservam detalhes suficientes para determinar como as estruturas evoluíram. Ainda assim, recentemente biólogos fizeram avanços significativos no estudo da origem do olho, observando a formação em embriões em desenvolvimento e comparando a estrutura e os genes de várias espécies para determinar quando surgem os caracteres essenciais. Os resultados indicam que o tipo de olho comum entre os vertebrados se formou há menos de 100 milhões de anos, evoluindo de um simples sensor de luz para ritmos circadianos e sazonais, há cerca de 600 milhões de anos, até chegar ao órgão sofisticado de hoje, em termos ópticos e neurológicos, há 500 milhões de anos. Mais de 150 anos após Darwin ter publicado sua teoria revolucionária, essas descobertas sepultam a tese da complexidade irredutível e apoiam a teoria da evolução. Explicam ainda porque o olho, longe de ser uma peça de maquinaria criada à perfeição, exibe falhas evidentes – “cicatrizes” da evolução. A seleção natural não leva à perfeição; ela lida com o material disponível, às vezes, com efeitos estranhos.
Para entender a origem do olho humano é preciso conhecer eventos ocorridos há muito tempo. Nós, seres humanos, temos uma linha ininterrupta de ancestrais que remonta a quase 4 bilhões de anos até o início da vida na Terra. Cerca de 1 bilhão de anos atrás, animais multicelulares simples se separaram em dois grupos: um com estrutura de simetria radial (parte superior e inferior, mas não anterior e posterior), e outro de simetria bilateral, com os lados direito e esquerdo espelhando imagens do outro lado, terminando em uma cabeça. Após cerca de 600 milhões de anos, os bilaterais se dividiram em dois grupos importantes: um deu origem à grande maioria dos animais sem coluna vertebral, os invertebrados; e outro, cujos descendentes incluem nossa própria linhagem de vertebrados. Logo após essas duas linhagens se separarem, ocorreu uma incrível diversidade de estruturas animais: a explosão cambriana que deixou sua famosa marca nos registros fósseis de 540 a 490 milhões de anos atrás. Essa explosão evolutiva lançou a base para a origem de nossos tão complexos olhos.

COMPOSTO VERSUS CÂMERA

O registro fóssil revela que durante a explosão cambriana surgiram basicamente dois tipos diferentes de olhos. O primeiro parece ter sido composto da versão observada atualmente em quase todos artrópodes (insetos, crustáceos e aracnídeos). Nesse tipo de olho, uma série de unidades idênticas de geração de imagens – cada uma constitui uma lente ou um refletor – irradia luz para alguns elementos sensíveis a ela, denominados fotorreceptores. Os olhos compostos são muito eficazes para animais de pequeno porte, pois oferecem um amplo ângulo de visão e resolução espacial moderada em volume pequeno. No Cambriano, essa acuidade visual pode ter dado aos trilobitas e a outros artrópodes primitivos uma vantagem de sobrevivência sobre seus contemporâneos. No entanto, olhos compostos são impraticáveis em animais maiores, pois o olho teria de ser enorme para proporcionar visão em alta resolução. Assim, com o aumento do tamanho do corpo, também aumentaram as pressões seletivas favorecendo a evolução do olho tipo câmera.

Nos olhos tipo câmera, todos os fotorreceptores compartilham uma única lente que foca a luz e estão dispostos como uma lâmina (a retina) que reveste a superfície interna da parede ocular. Moluscos têm olhos tipo câmera que lembram os nossos, mas seus fotorreceptores são idênticos ao encontrado em insetos. Os vertebrados apresentam um tipo diferente de fotorreceptores, que nos mandibulados (inclusive nós) ocorrem em duas modalidades: cones para  a visão diurna e bastonetes para a visão noturna.

Há muitos anos, Edward N. Pugh Jr., na época na University of Pennsylvania, e Shaun P. Collin, então na University of Queensland, Austrália, e eu formamos uma equipe para tentar descobrir como os diversos tipos de fotorreceptores poderiam ter evoluído. O que constatamos foi além da resposta a essa questão, fornecendo um cenário convincente para a origem do olho dos vertebrados.

Como outros biólogos antes de nós, Pugh, Collin e eu observamos que muitas características marcantes do olho dos vertebrados também ocorrem em todos os representantes atuais de um ramo principal da árvore dos vertebrados: a dos vertebrados mandibulados. Esse padrão sugere que os vertebrados com mandíbulas herdaram os caracteres de um ancestral comum e que nosso olho já evoluíra por volta de 420 milhões de anos quando os primeiros vertebrados mandibulados (que provavelmente se assemelhavam aos modernos peixes cartilaginosos, como os tubarões) patrulhavam os mares. Concluímos então que nosso olho tipo câmera e seus fotorreceptores devem ter raízes ainda mais profundas e voltamos a atenção para os vertebrados sem mandíbulas, com quem compartilhamos um ancestral comum há cerca de 500 milhões de anos.

Queríamos examinar a anatomia desse animal em detalhe e assim decidimos observar um dos poucos animais modernos desse grupo: a lampreia, peixe semelhante à enguia, com boca em forma de funil estruturada para sugar em vez de morder. Acontece que esse peixe também tem um olho tipo câmera completo, com cristalino, íris e músculos oculares. A retina da lampreia chega a ter uma estrutura em três camadas como a nossa e suas células fotorreceptoras se assemelham bastante aos nossos cones, embora não pareçam ter desenvolvido bastonetes mais sensíveis. Além disso, os genes que regulam muitos aspectos da detecção da luz, do processamento neural e do desenvolvimento do olho são os mesmos que comandam esses processos em vertebrados com mandíbulas.

Essas semelhanças surpreendentes com o olho de vertebrados mandibulados são numerosas demais para terem surgido de forma independente. Um olho essencialmente idêntico ao nosso deve ter existido no ancestral comum dos vertebrados com ou sem mandíbulas há 500 milhões de anos. Nesse ponto, meus colegas e eu não conseguimos deixar de questionar se poderíamos rastrear a origem do olho e de seus fotorreceptores ainda mais longe. Infelizmente, na próxima faixa a ser estudada pela lógica, não há representantes vivos das linhagens que se separaram da nossa nos últimos 50 milhões de anos, mas encontramos indícios no olho de um animal enigmático conhecido popularmente como peixe-bruxa.

Como a lampreia, seu parente próximo, ele tem a forma de uma enguia, sem mandíbulas. Costuma viver no leito oceânico, onde se alimenta de crustáceos e de carcaças de outros animais marinhos. Quando ameaçado, libera um muco extremamente viscoso. Embora esse peixe seja um vertebrado, o olho é bem diferente do modelo comum: não apresenta córnea, íris, cristalino nem todos os músculos de apoio. A retina tem apenas duas camadas de células em vez de três. Além disso, os olhos ficam encaixados profundamente sob uma área de pele translúcida. Observações no comportamento do peixe-bruxa sugerem que seja praticamente cego, localizando o alimento pelo olfato aguçado.

Esses animais compartilham um ancestral com as lampreias, que talvez tenham tido um olho tipo câmera. Assim, o olho do peixe-bruxa deve ter se degenerado dessa forma mais avançada; é isso que a existência desse estado mais precário revela. Tomando o exemplo dos peixes cegos em cavernas, sabemos que os olhos podem sofrer degeneração significativa e até mesmo podem ser perdidos completamente em menos de dez mil anos. Mas o olho desse peixe manteve-se igual por centenas de milhões de anos. A persistência sugere que embora o animal não use o olho para enxergar nas profundezas do oceano escuro, o órgão é essencial para a sobrevivência. A descoberta gera outras implicações. O olho do peixebruxa pode ter permanecido nesse estado rudimentar devido a uma falha no desenvolvimento; assim, sua estrutura atual representaria a arquitetura de um estágio evolutivo anterior. 

Ao observar melhor a retina do animal podem surgir suposições sobre o papel do olho. Na retina normal, de três camadas dos vertebrados, as células da camada média, conhecidas como bipolares, processam informações dos fotorreceptores e transmitem os resultados para os neurônios de saída, cujos sinais viajam até o cérebro para interpretação. Mas a retina de duas camadas do peixe-bruxa carece de células bipolares intermediárias, ou seja, os fotorreceptores conectam-se diretamente com os neurônios de saída. Nesse sentido, o sistema nervoso da retina do peixe-bruxa assemelha-se ao da glândula pineal − pequeno corpo secretor de hormônios do cérebro de vertebrados. A glândula pineal modula o ritmo circadiano e, nos vertebrados não mamíferos, contém células fotorreceptoras que se conectam diretamente com os neurônios de saída, sem células intermediárias; em mamíferos, essas células perderam a capacidade de detectar luz.

Em 2007, parcialmente fundamentados por esse paralelo com a glândula pineal, meus colaboradores e eu propusemos que o olho do peixe-bruxa não está envolvido na visão, mas fornece informações à parte do cérebro do animal que regula o essencial ritmo circadiano, além de atividades sazonais como alimentação e reprodução. Assim, talvez, o olho ancestral dos protovertebrados que viveram entre 550 milhões ou 500 milhões de anos, primeiro serviu como um órgão não visual, e só mais tarde o poder de processamento neural e os  componentes ópticos e motores necessários  para a visão espacial evoluíram.

Estudos de desenvolvimento embriológico do olho dos vertebrados apoiam essa hipótese. Quando a lampreia está na fase larval, vive em leito de riachos e é cega. Nesse estágio de vida, o olho assemelha-se ao do peixe-bruxa, com estrutura simples, soba pele. Quando a larva sofre metamorfose, o olho rudimentar cresce substancialmente, desenvolve uma retina de três camadas, cristalino, córnea e músculos de apoio. Depois, o órgão emerge na superfície como o olho tipo câmera dos vertebrados mandibulados. Muitos aspectos do desenvolvimento de um indivíduo espelham eventos que ocorreram durante a evolução de seus antepassados, assim podemos, com cautela, usar o desenvolvimento do olho da lampreia para relatar a nossa reconstrução de como o olho evoluiu.

Cicatrizes da Evolução - O olho dos vertebrados, longe de ser concebido de forma inteligente, contém inúmeros defeitos que atestam a sua origem evolutiva. Entre os defeitos que degradam a qualidade da imagem, estão uma retina invertida, que força a luz a atravessar corpos celulares e fibras nervosas antes de atingir os fotorreceptores 1 ; vasos sanguíneos que se espalham pela superfície interna da retina, provocando sombras indesejadas 2 ; fibras nervosas que se juntam, projetam-se numa abertura única na retina e viram o nervo óptico, criando um ponto cego 3 .

O sistema ocular dos mamíferos também apresenta indícios intrigantes de sua origem evolutiva durante o desenvolvimento embrionário. Benjamin E. Reese e seus colaboradores da University of California em Santa Barbara constataram que os circuitos da retina de mamíferos começam um pouco como o dos peixes-bruxa, , com os fotorreceptores conectando-se diretamente com os neurônios de saída. Então, em um período de semanas, as células bipolares amadurecem e se inserem entre os fotorreceptores e os neurônios de saída. Essa sequência é exatamente o padrão de desenvolvimento esperado para confirmar se a retina de vertebrados evoluiu de um órgão de duas camadas, acrescentando poder de processamento e componentes de formação de imagens. Portanto, parece perfeitamente plausível que esse estágio inicial e simples de desenvolvimento representa o resquício de um período de evolução anterior à criação do circuito de células bipolares na retina e antes do surgimento do cristalino, córnea e músculos .

ASCENSÃO DOS RECEPTORES

enquanto estudávamos o desenvolvimento das três camadas da retina, surgiu outra questão relativa à evolução do olho. As células fotorreceptoras em todo o reino animal se distribuem em duas categorias distintas: rabdoméricas e ciliares. Até recentemente, muitos cientistas acreditavam que os invertebrados usavam as rabdoméricas, enquanto vertebrados usavam as ciliares, mas, na verdade, a questão é mais complexa. Na grande maioria dos organismos, os fotorreceptores ciliares são responsáveis pela detecção de luz para fins não visuais, como regular o ritmo circadiano, por exemplo. Em contraste, os receptores rabdoméricos detectam a luz com o propósito explícito de permitir a visão. Tanto os olhos compostos dos artrópodes quanto os olhos tipo câmera dos moluscos – como os do polvo, que evoluíram de forma independente dos olhos tipo câmera dos vertebrados – usam fotorreceptores rabdoméricos. Mas o olho dos vertebrados usa fotorreceptores ciliares para detectar a luz para a visão.

Em 2003, Detlev Arendt, do Laboratório Europeu de Biologia Molecular em Heidelberg, na Alemanha, relatou evidências de que o nosso olho ainda retém descendentes dos fotorreceptores rabdoméricos, que foram modificados para formar os neurônios de saída que enviam informações da retina para o cérebro. Essa descoberta indica que a nossa retina contém os descendentes das duas classes de fotorreceptores: as ciliares, originalmente fotorreceptoras, e as rabdoméricas, transformadas em neurônios de saída. A evolução funciona exatamente assim, pressionando uma estrutura existente para um novo propósito; a descoberta de que os fotorreceptoras ciliares e rabdoméricos desempenham papéis diferentes em nosso olho em comparação com os olhos de invertebrados acrescenta ainda mais peso à evidência de que o olho dos vertebrados foi construído num processo natural.

Para tentar entender por que os fotorreceptores ciliares triunfaram como sensores de luz na retina de vertebrados, enquanto a classe rabdomérica evoluiu para neurônios de projeção, analisei as propriedades de seus respectivos pigmentos sensíveis à luz, as rodopsinas, assim denominadas devido à molécula da proteína opsina que contêm. 

Em 2004, Yoshinori Shichida e seus colegas da Universidade de Kyoto, no Japão, mostraram que bem no início da evolução dos pigmentos visuais de vertebrados, ocorreu uma mudança que tornou a forma do pigmento ativada pela luz mais estável e, portanto, mais ativa. Postulei que essa mudança também bloqueou a rota de reconversão da rodopsina ativada de volta à sua forma inativa, que no caso de rodopsinas rabdoméricas requer a absorção de um segundo fóton de luz; basicamente, uma via bioquímica foi necessária para recolocar a molécula em alerta para o sinal de luz. Assim que esses dois elementos foram colocados na devida proporção, eu supus que os fotorreceptores ciliares tiveram uma vantagem distinta sobre os fotorreceptores rabdoméricos em ambientes como o oceano profundo, onde os níveis de luz são muito baixos. Então, alguns cordados primitivos (ancestrais dos vertebrados) podem ter conseguido colonizar nichos ecológicos inacessíveis a animais que dependiam de fotorreceptores rabdoméricos – não porque a opsina ciliar melhorada garantia mais visão, mas por propiciar um modo melhorado de sentir a luz, permitindo que os relógios sazonais e circadianos tenham noção de tempo.

Para esses cordados primitivos, habitantes de reinos mais escuros, os fotorreceptores rabdoméricos menos sensíveis e que dispunham, junto com os ciliares, teriam sido virtualmente inúteis e assim estariam livres para assumir um novo papel: de neurônios transmissores de sinais ao cérebro. (Nesse ponto, eles não precisavam mais de opsinas, e a seleção natural as teria eliminado dessas células.)

NASCE UM OLHO

Agora que os meus colegas e eu tínhamos ideia de como os componentes da retina dos vertebrados se originaram, quisemos entender como, há cerca de 500 milhões de anos, o olho evoluiu de um órgão sensor de luz não visual para esse que forma imagens. Novamente encontramos indícios em embriões em desenvolvimento. No início do desenvolvimento, a estrutura neural que dá origem ao olho se projeta em um dos lados formando dois sacos ou vesículas. Depois, as vesículas se dobram, formando uma retina em forma de C que reveste o interior do olho. Provavelmente a evolução prosseguiu de forma bem semelhante. Nossa hipótese é que um proto-olho deste tipo – com uma retina em forma de C, de duas camadas, composta de fotorreceptores ciliares no exterior e neurônios de saída oriundos de fotorreceptores rabdoméricos no interior – evoluiu em um ancestral de vertebrados entre 550 e 500 milhões de anos. Ele serviu como propulsor de um relógio interno, e talvez para ajudá-lo a detectar sombras orientar o organismo de modo apropriado.

Na etapa seguinte do desenvolvimento embrionário, enquanto a retina dobra-se para o interior, forma-se o cristalino, oriundo de um espessamento da superfície externa do embrião, ou ectoderma, que protrai no espaço curvo vazio formado pela retina em forma de C. Por fim, essa protrusão se separa do resto do ectoderma, tornando-se um elemento de livre flutuação. Parece provável que uma sequência de transformações muito semelhantes ocorreu
durante a evolução. Não sabemos exatamente quando aconteceu, mas em 1994, cientistas da Universidade de Lund, na Suécia, mostraram que os componentes ópticos do olho podem ter evoluído facilmente em 1 milhão de anos.

Com o surgimento do cristalino para captar a luz e focar imagens, a capacidade de o olho coletar informações melhorou muito. Esse progresso teria criado pressões seletivas favorecendo o surgimento de processamento de sinal melhorado na retina além do que a simples ligação de fotorreceptores para neurônios de saída oferecia. A evolução satisfez essa necessidade, modificando o processo de maturação das células para que algumas células em desenvolvimento em vez de formar fotorreceptores ciliares se tornassem células bipolares da retina que se inserem entre a camada de fotorreceptores e a de neurônios de saída. É por isso que as células bipolares da retina são tão semelhantes aos bastonetes e cones, embora não tenham rodopsina e recebam a entrada não da luz, mas da substância química liberada pelos fotorreceptores.

Embora os olhos tipo câmera proporcionem um amplo campo de visão (basicamente em torno de 180 graus), na prática nosso cérebro consegue processar apenas uma fração da informação disponível a qualquer momento devido ao número limitado de fibras nervosas que ligam o olho ao cérebro. Sem dúvida, os olhos tipo câmera primitivos enfrentaram uma limitação ainda mais séria, pois se supõe que tivessem ainda menos fibras nervosas. Assim, houve pressão seletiva considerável para a evolução dos músculos para movimentarem os olhos. Esses músculos deviam existir há 500 milhões de anos, porque a estrutura deles na lampreia, cuja linhagem remonta a essa época, é quase idêntica à dos vertebrados mandibulados , inclusive nós, seres humanos. Para todos os aspectos engenhosos da evolução ocorridas dentro do olho dos vertebrados, há vários caracteres decididamente deselegantes.

Por exemplo, a retina está invertida, então a luz tem de passar por toda a sua espessura, através das fibras nervosas intermediárias e corpos celulares que dispersam a luz e degradam a qualidade da imagem, antes de atingir os fotorreceptores sensíveis à luz. Os vasos sanguíneos também cobrem a superfície interna da retina e lançam sombras indesejáveis na camada de fotorreceptores. A retina tem um ponto cego onde fibras nervosas que passam por toda a sua superfície se reúnem antes de canalizar pela retina e surgir por trás dela como nervo óptico. E a lista vai longe.

Trevor D. Lamb é pesquisador do departamento de neurociência da John Curtin School of Medical Research e do ARC Center of Excellence in Vision Science da Australian National University, em Canberra, Austrália. Sua pesquisa se concentra nos fotorreceptores bastonetes e cones da retina de vertebrados.