A Explosão Cambriana: Uma introdução

 

Por: Marcus Cabral

 

Aproveitando os posts anteriores sobre os oportunos lançamentos, pela LP&M pocket, dos livros sobre evolução e paleontologia, especialmente 'História da Vida' de Michael J. Benton, apresento aqui o primeiro de dois artigos discutindo a famosa 'explosão cambriana' que dá início a era fanerozóica e é ponto importante na história da vida animal e ecológica de nosso planeta. Reforçando o coro de Luiz Dadário, que escreveu um post comentando o livro de Benton, volto a recomendá-lo, apesar de um ou outro erro ou má escolha de tradução, mas que não tiram a importância do lançamento e a qualidade geral da tradução.

Este primeiro artigo portanto usa como base os capítulos referentes a explosão cambriana e acrescenta novas informações e atualizações ao excelente livro de Benton que por característica tem uma abordagem bem mais sucinta e direta.

A 'explosão cambriana' é a expressão utilizada para referir-se ao aparecimento 'súbito' no registro fóssil, por volta de 542 milhões de anos atrás, de muitos grupos de animais, especialmente aqueles com simetria bilateral e 'esqueletizados', ou seja, como endo ou exoesqueleto, conchas e outros apêndices duros mineralizados ou parcialmente mineralizados (formados por compostos de fosfato ou carbonatos de cálcio, por exemplo), ou não-mineralizados quitinosos ou à base de colágeno.

Infelizmente, a própria expressão 'explosão cambriana' suscita uma série de interpretações inadequadas e dá margem a muita confusão e manipulação deliberada por parte dos lobbies antievolucionistas. Por isso é bom explicar o que ela não é, antes de detalharmos o que ela foi e que qual a sua repercussão na nossa compreensão da evolução biológica dos animais. Em primeiro lugar muitas das confusões se originam da não apreciação do simples fato de que a 'aparição súbita' de partes facilmente fossilizadas, os 'esqueletos' como descreve Benton, no registro fóssil não é sinônimo de origem dos animais e dos filos, uma vez que a primeira vez que os grupos de seres vivos em geral aparecem no registro fóssil logicamente ocorre após sua origem e muitas vezes pode acontecer apenas muito tempo depois da mesma, quando os números, tamanhos, potencial de fossilização atingem determinados níveis que tornam a fossilização (um evento relativamente raro) mais provável.

Outra questão é que o termo 'explosão' não deve ser entendido de maneira muito literal especialmente por que com o tempo e a melhor avaliação e estimação das idades das diversas eras e períodos geológicos, o evento em si, designado por tal termo, é relativamente estendido no tempo, como veremos mais adiante, tendo durado dezenas de milhões de anos; sendo rápido apenas de um ponto de vista relativo a imensidão do tempo geológico. Porém, se pensarmos que a maioria dos grupos de animais que protagonizaram a referida radiação evolutiva era formada por pequenos invertebrados, possivelmente com tempos de gerações relativamente curtos e que se reproduziam em abundância, os tempos em questão não são tão extraordinários assim ainda que alguns estudos indiquem que os níveis de diversificação são realmente mais rápidos do que no resto do fanerozóico.

Por fim, a ideia que todos os grandes grupos de animais ali se originaram (na verdade, ali teriam dado as primeiras caras no registro fóssil) é, na melhor das hipóteses, exagerada e depende de uma certa  arbitrariedade no uso do termo 'grande' e, na pior das hipóteses, simplesmente, falsa, uma vez que o termos 'grandes grupos' pode incluir várias categorias taxonômicas diferentes de filos.

É preciso lembrar que mamíferos, aves e anfíbios, bem como insetos e outros grupos de artrópodes surgiram bem depois e são considerados também 'grandes grupos'. Como veremos mais adiante, o que parece ter caracterizado a radiação cambriana é o aparecimento e [geologicamente] rápida diversificação dos filos de metazoários, mais especialmente dos animais com simetria bilateral que certamente tiveram sua origem em algum ponto, possivelmente no neoproterozóico, antes do cambriano, como vários indícios fósseis e oriundos da reconstrução filogenética deixam claro.

Um fato que é frequentemente esquecido pelos detratores da biologia evolutiva é que antes do cambriano pelo menos uma fauna macroscópica é bem conhecida, a famosa fauna de Ediacara, encontrada em 1946 na Austrália que conta com vários seres multicelulares, alguns deles provavelmente aparentados com grupos modernos de animais [I, II].

Voltando a explosão cambriana propriamente dita, apesar da fronteira cambriana ser atualmente bem datada, a explosão em si não foi tão súbita assim, podendo ser dividida em pelo menos duas fases marcadas por duas biotas bem características, com a primeira delas sendo conhecida 'fauna Tomotiana', também conhecida como 'small shelly' (literalmente 'pequenas conchinhas') cujos fósseis podem ser achados no final do neoproterozóico superior, i.e. o final do período que antecedeu o cambriano. Portanto, em um olhar mais atento, esta fauna seria uma continuação de uma fauna semelhante que dataria do Ediacarano (635–542 milhões de anos atrás), embora tendo tornado-se mais comum durante o cambriano inferior, entre 542 e 530 milhões de anos atrás. [Veja figura abaixo]

Dois são os principais grupos de animais encontrados entre a 'fauna de conchas pequenas'. O primeiro é formado por hiolitelmintideos [III] (hyolithelminthids), formados por tubos fosfáticos abertos em ambos os lados, e o segundo grupo constituído de pequenas conchas cônicas que geralmente ocorrem em pares e que são designadas por tomotiideos (tomotiids).

Além desses dois grupos, haviam outros animais que cavavam tubos e secretavam paredes de carbonato, tubos de material orgânico que parecem ser fruto da atividade de vermes não-segmentados e placas fosfáticas finas que são conhecidas como 'escléritos', que possuem uma forma de folhas e que os paleontólogos acreditam que deveriam agrupar-se formando um tipo de armadura, mas cujos animais que as possuíam ainda são em sua maioria enigmáticos e desconhecidos, como Benton chama a nossa atenção, com algumas exceções como o Microdyscton mostrado na figura ao lado, o que sugere que alguns dos animais que portavam os 'escléritos' podiam ser vermiformes e relativamente mais complexos.

Essa fauna de pequenas conchas que pode ser encontrada a partir do finalzinho da era neoproterozoica e estende-se pelo cambriano, período em que torna-se mais evidente, é a precursora da real explosão cambriana que acontece em um segundo momento, no qual cerca de 12 novos grupos surgiram sobrepondo-se a fauna de conchas pequenas. E, ao contrário do que se pensava no início, estes grupos não apareceram de uma única vez.

Uma análise mais pormenorizada do registro fóssil deste período mostrou que os diferentes grupos aparecem de maneira mais gradual e ordenada, ainda que em um intervalo de tempo geologicamente curto, mas ainda assim que teria durado entre 10 ou 20 milhões de anos, talvez mais. Mas mais do que isso, os primórdios da 'explosão' propriamente dita podem de fato serem traçados até algumas dezenas de milhões de anos antes do cambriano, através de icnofósseis - ou seja, vestígios de tubos, rastros e pegadas de animai, preservados nos sedimentos pré-cambrianos. Estes vestígios podem ser bastante incertos, mas certos tipos de marcas são bastante características de seus perpetradores, especialmente quando mostram pés ou marcas de pernas, por exemplo. Até bem pouco tempo atrás estes indícios poderiam ser traçados há 555 milhões de anos atrás, mas mais recentemente a análise de sedimentos de 585 milhões de anos mostram claras evidências de atividade locomotora animal.

Boa parte desses rastros parecem ter sido feitos por animais com simetria bilateral e com corpo vermiforme alongado. Porém, por volta, de 540 milhões de anos atrás já são detectáveis marcas de patas que apontam para a existência de artrópodes com seus apêndices locomotórios articulados. Contudo, somente a partir de 530 milhões de anos atrás é que os conhecidos trilobitas passam a poder ser encontrados fossilizados, assim como os equinodermos.

Assim, de acordo com Benton, a explosão cambriana propriamente dita teria se iniciado há 530 milhões de anos, com o aparecimento dos restos de 'esqueletos' fossilizados dos já mencionados trilobitas e equinodermos, e teria durado entre 10 e 20 milhões de anos, intervalo de tempo durante o qual a diversidade global aumentou muito.

Alguns dos grupos de animais que fizeram sua primeira aparição em estratos do cambriano, além dos já mencionados trilobitas (artrópodes) e equinodermos, como os braquiópodes podem ser encontrados até hoje e continuam muito similares aos seus antepassados mais remotos, mas tendo seu auge no paleozóico entre 542 e 251 milhões de anos atrás.

Os grandes astros da explosão cambriana e do paleozóico de modo geral são realmente os trilobitas, cujos primeiros indícios conhecidos estão na forma de pegadas descobertas, no comecinho do cambriano, mas que apenas mais tarde revelam-se em seus detalhes, através dos restos fossilizados com a característica e distintiva morfologia destes animais. Estes belos animais possuem uma estrutura corporal formada por três lobos (daí 'trilobita') distribuídos de lado a lado, com o eixo antero-posterior, isto é da cabeça à cauda, podendo ser divido em estrutura protetora da cabeça o 'cefalon', seguidos de vários segmentos torácicos, cada um com um par de patas, terminado em um escudo caudal conhecido como pigídio. A boca destes artrópodes era localizada sob o cefalon e permitia que estes animais alimentassem-se no fundo marinho ao revolver os sedimentos. Na porção mais anterior da cabeça havia um par de antenas sensoriais similares a de crustáceos modernos e que deveriam ajudar os trilobitas locomoverem através dos sedimentos em suspensão, apesar dos restos fossilizados dos olhos desses animais indicarem excelente visão:

“Cada olho consistia em numerosos tubos oculares, cada um com um a lente, como os artrópodes moderno. Os paleontólogos dissecaram esses olhos (a lente é um cristal de calcita que sobrevive inalterado pela fossilização) e viram através dele; que estranho ver o mundo como um trilobita viu há mais de 500 milhões de anos.” (p 67)

Os equinodermos que são bem conhecidos hoje na forma de alguns de seus representantes como estrelas, bolachas e pepinos do mar, durante o cambriano eram representados por criaturas um tanto diferentes; segundo Benton, algo entre uma estrela do mar e um lírio do mar, como a característica simetria adulta* pentaradial, sendo uma particularidade das linhagens modernas e não um traço existente desde os primórdios do grupo. Esses animais eram geralmente sésseis e pedunculados, com seus esqueleto de carbonato de cálcio feitas de placas poligonais bem juntinhas e ajustadas, com espécies de tentáculos que eram usados para captura alimento saindo de suas bocas que ficava alojadas geralmente no topo de seus corpos.

Além desses dois grandes grupos, durante a explosão cambriana também são encontrados outros tipos de animais em abundância, como o arquiciatos, com sua característica forma cônica e que forma pequenos recifes que chegam em algumas regiões há 10 metros de altura, algumas esponjas bem semelhantes as encontradas atualmente, mas com a maioria delas sendo conhecidas apenas por suas espículas; os famosos hiolitas [III] animais que conhecemos por suas conchas cônicas e constituídas de carbonato de cálcio; além de outros grupos cujas relações com as faunas e filos modernos são ainda alvos de intensos debates entre os sistematas de invertebrados.

A figura acima foi traduzida e retirada da figura do artigo de Marshal (2006) cujas datas foram retiradas de Grotzinger et al. (1995), Landinget al. (1998), Gradstein et al. (2004), and Condon et al. (2005). As curvas de isótopos de carbonatos do Neoproterozoico vieram de Condon et al. (2005), do cambriano inicial em sua maioria de Maloof et al. (2005), mas também de Kirschvink & Raub (2003), as do cambriano médio e tardio de Montanez et al. (2000). Na figura é possível perceber a ampla variação desses valores durante parte do cambriano inicial que em parte são devidas a variação geográfica, mas também a variação medida no Marrocos. As medidas de disparidade são provenientes de Bowring et al. (1993) e as de diversidade são oriundas da tabulação de Foote (2003) derivadas dos dados, de gêneros marinhos, compilados por Sepkoski (Sepkoski 1997, 2002). Todos os taxa encontrados em intervalos , assim como aqueles que estendem-se através dos intervalos, são contados. As idiossincrasias de curta duração no registro das rochas, podem adicionar 'ruído' as curvas de diversidade, devendo assim serem omitidas para descartar este efeito. Marshal ressalta que a diversidade persistente era muito mais baixa que os valores mostrados; muitos dos táxons encontrados em um intervalo do registro estratigráfico não coexistiram. As fronteiras das curvas de cruzadas (de acordo com Michael Foote em comunicação pessoal a Marshal) nos fornece o número de táxons que devem ter coexistido nos pontos mostrados, mas é preciso lembrar que como as fronteiras estratigráficas tradicionais são baseadas em tempos de reviravoltas taxonômicas incomuns, as estimativas podem na realidade subestimarem as diversidades típicas permanentes.

O mais interessante, porém, é que neste mesmo período achamos as primeiras evidências dos próprios grupo de animais aos quais pertencemos mais diretamente, os cordados e até mesmo os vertebrados. Esses ancestrais ou ramos colaterais remotos (talvez 'tios-avós') não passavam de singelas criaturas com corpo vermiforme lateralmente achatados, com apenas poucos centímetros de comprimento, nadando ondulando sua musculatura da maneira como fazem os peixes modernos.

Embora a fauna do folheio de Burgess (Burgess Shale) na Colúmbia Britânica, no Canadá, seja a mais conhecida, especialmente por causa do tratamento dada a ela por livros como 'Vida Maravilhosa', do célebre e finado paleontólogos Stephen Jay Gould, ela é relativamente moderna, datando do cambriano superior. Por isso, o conjunto de fósseis que melhor caracteriza a explosão cambriana em seu auge é a da fauna de Chengjiang, encontrada nos depósitos xistosos de Maotinashan (Chengjiang Maotianshan Shales), na península de Yunnan, que foram descobertos em 1912, mas que só começaram realmente a serem mais intensamente investigados nas décadas de 80 e 90 do século passado. Estes fósseis datam em torno de 525 a 520 milhões de anos atrás e, até a publicação do livro de Benton, esta biota era formada por 185 espécies reconhecidas, incluindo algas, esponjas, medusas, anelídeos, priápulos, equinodermos, cordados e artrópodes, com este últimos perfazendo 45% da fauna, com cerca de 40% das espécies podendo ser distribuídas pelos demais grupos e algo em torno de 15% constituindo-se em grupos de difícil classificação em que não existe muito consenso em qual grupo taxonômico estas espécies deveriam ser colocadas.

Faunas, como dos folhelhos de Burgess e Chengjiang, são extraordinárias e sem elas ão conheceríamos vários organismos vivos e não compreenderíamos como certas partes de outros organismos relacionariam em um organismo completo. Estes dois depósitos fossilíferos são o que os paleontólogos chamam de 'Lagerstätte', formados por sedimentos muito finos, tendo provavelmente se originados a partir de mares rasos e calmos em condições de baixa atividade degradadora, o que permitiu que os fósseis ali formados apresentassem-se em um incrível estado de conservação, com tecidos moles muito bem preservados, bem como boa parte da organização tridimensional dos tecidos dos organismos que ali pereceram:

“Os tecidos moles são preservados como películas de argila e são, por vezes, incrivelmente coloridos – vermelhos, roxos, amarelos -, devido à adição de quantidades variáveis de óxido de ferro. Mas por que essa preservação magnífica? A configuração sedimentar da biota de Chengjiang parece ser um mar raso. Os sedimentos são essencialmente compostos por grãos finos – lama e siltito -, e por isso não havia marulho ou atividade das correntes. Os animais que viviam no fundo, e aqueles nadavam acima, devem ter morrido, e suas carapaças, acumuladas sem pertubação. Devido as mudanças de temperatura sazonais e à estagnação do ambiente, é provável que as águas do fundo tenham ficado anóxicas em determinados períodos, o que teria afastado os seres detritívoros e acelerado a réplica de músculos e outros tecidos modelos por meio de bactérias e materiais argilosos.” (p 69)

Nestes langestätten do período cambriano, podem ser encontradas impressões de peles, intestinos, olhos, brânquias e músculos segmentados que permitem uma análise muito mais refinada e o diagnóstico de algumas estruturas essenciais para identificarmos certos grupos e classificar adequadamente os espécimens ali encontrados.

Algumas pistas sobre como surgiram os primeiros esqueletos podem ser encontradas nos artrópodes de Chengjiang. Os trilobitas destes depósitos fossilíferos, bem como seus parentes encontrados mais tarde, todos possuíam esqueletos de carbonato de cálcio, prontamente fossilizáveis, porém, mais de 90 por cento das espécies restantes dos artrópodes de exibem esqueletos muito mais moles que não tinham um componente mineralizado. Estes esqueletos eram constituídos da já mencionada proteína quitina que hoje encontramos nos exoesqueletos dos insetos, por exemplo. Se não fosse por sítios como os de Chengjiang, alguns desses artrópodes com esqueletos não-mineralizadas seria conhecidos apenas fugazmente e de maneira muito incompleta. Um exemplo da importância destes sítios para a compreensão de como se deu o processo de evolução da esqueletização, é o famoso Anomalocaris que ficou mais conhecido a partir das descrições da fauna de Burgess Shale. Este animal variava de 60 centímetros de comprimento até surpreendentes 2 metros, formado por vários segmentos corporais, e uma região de cabeça e cauda. 

Os cientistas acreditam que ele nadasse agitando os grandes lobos flexíveis ao longo das regiões laterais do seu corpo, e capturava suas presas por meio das suas grandes e curvos apendices flexíveis encouraçados surgiam como barbilhões adornados com ferrões farpados, através dos quais traziam a presa para sua boca circular que era rodeada por surpreendentes que se pareciam um anel de abacaxi gigante, mas que deveria ser formada por placas que deslizavam umas sobre as outras, e que abriam e fechavam, como o diafragma em uma antiga câmera moderna. Acontece que se não fosse pelos langestätten do período cambriano, só conheceríamos os Anomalocarispelos restos fossilizados de suas bocas circulares e teríamos uma enorme dificuldade de interpretá-las corretamente, como parte de um artrópode predador muito maior e impressionante. O fóssil Peytoia é agora considerado a boca do Anomalocaris, enquanto  Laggania é o seu corpo, e o que foi batizado originalmente como Anomalocaris é apenas o seu apêndice de alimentação que estendia-se da parte de baixo da cabeça e com o qual provavelmente capturava suas presas para daí serem triturados pela sua boca circular.

É incontestável que a explosão cambriana tenha gerado e até hoje produza muitos debates. Também não é possível negar que não compreendamos muitos dos detalhes relacionados ao como e ao porque dela ter acontecido no período em que ocorreu, mas nada disso pode ser usado  para argumentar que este evento desafie explicações naturalistas ou que não tenhamos vários modelos, hipótese e cenários plausíveis, cada um deles contando com vários níveis de evidências em seu favor. O real significado da explosão cambriana é ainda muito discutido, mas o tipo de debates que se dão dentro da comunidade científica em nada tem a ver com as alegações e argumentos antievolucionistas dos criacionistas tradicionais e do Design Inteligente.

Alguns especialistas tendem a interpretá-la como um evento único na história da vida e outros apenas como um (possivelmente o maior) entre várias explosões de diversidade na história da vida da terra e alguns negam veementemente sua existência, atribuindo a aparência de uma explosão, como derivada do potencial de fossilização das biotas e das condições geológicas associadas a estes eventos, mesmo que esta seja uma tendência minoritária entre os especialistas. Porém, assumindo que o evento seja real, a visão mais 'padrão' da 'explosão cambriana' é a de que quase todos os filos animais teriam aparecido pela primeira vez ali, após terem evoluídos 'esqueletos' e diversificado-se, representando um incrível evento de evolução paralela e suscitando a questão:

Por que toda essa diversificação esqueletal teria se dado mais ou menos ao mesmo tempo?

Há muito tempo os geólogos vêm especulando sobre grandes alterações na química atmosférica e especialmente dos oceanos que teriam ocorrido durante o neoproterozóico e que, portanto, teriam precedido a Explosão Cambriana, deflagrando o processo de evolução paralela dos grupos esqueletizados. Uma das mais antigas hipóteses desta natureza envolve a ideia que os níveis de oxigênio, ou outro componente químico essencial a esqueletização ou para a manutenção de altos níveis metabólicos, tornarem-se abundantes o suficientes para fazerem alguma diferença e articulam-se mais ou menos desta maneira, como coloca Benton:

'Talvez os níveis de oxigênio estivessem demasiado baixos para que uma grande quantidade de animais maiores evoluísse, ou a composição química dos oceanos tenha permitido que mais carbonato e fosfato entrassem em circulação e, desta forma, se tornassem disponíveis para que os animais desprotegidos pudessem capturá-los e fabricar esqueletos.” (pg 73)

Benton rejeita essas ideias individuais como muito simplistas e argumenta que no caso do oxigênio, os níveis deste gás já estavam em processo de aumento há mais de um bilhão de anos, apesar de uma segunda elevação para cerca de 10% que teria ocorrido por volta de 800 milhões de anos atrás.

“É, francamente, difícil acreditar em qualquer uma dessas idéias um tanto simplistas. Os níveis de oxigênio já vinham aumentando durante o Pré-Cambriano e não está claro se um limiar importante foi cruzado exatamente no início do Cambriano. Além disso, é inportante aclarar que os animais relativamente grandes de Ediacara haviam existido, embora sem esqueletos, cerca de 50 milhões de anos antes. Além disso, a idéia de que a mineralogia dos oceanos mudou e que isso desencadeou, a aquisição de esqueletos entre grupos diversos, todos ao mesmo tempo, também é certamente demasiado mecanicista - como se os organismos esperassem a aparição de um mineral, e, em seguida, as várias linhagens evolutivas incorporassem em seus corpos de forma independente.”(p 73)

O problema maior, entretanto, não é que estas ideias sejam absurdas ou completamente irrelevantes para a nossa compreensão da Explosão Cambriana, muito pelo contrário. Elas são provavelmente partes do quebra-cabeça e desta forma devem fazer parte de uma explicação mais ampla e completa. Porém, essas ideias parecem mais elementos possibilitadoras ou condutivas, mas do que propriamente deflagradoras do processo. Por isso, é mais sensato esperar que uma combinação de causas e eventos prévios e concomitantes a 'Explosão Cambriana' estejam envolvidos na gênese e desenvolvimento deste processo de evolução paralela da fauna animal esqueletizada.

As observações de Benton são importantes também por que este paralelismo e imediatismo não é exatamente o que se vê ao examinarmos o registro fóssil cambriano que indicam que a 'explosão' foi na realidade prolongada no tempo, sendo mais progressiva e ordenada do muitos imaginam, sugerindo um componente ecológico mais ativo, geralmente, tido pelos especialistas como tendo sido alguma forma de corrida armamentistas coevolutiva.

Em detalhe, os fósseis mostram uma Explosão Cambriana um tanto prolongada, de pelo menos 10 milhões de anos - um instante geológico, mas muito tempo para viver. O mais provável é que a aquisição sequencial dos esqueletos tenha sido parte da chamada 'corrida armamentista' . Se um grupo desenvolveu um esqueleto – fosse esse baseado em quitina ou mineralizado por carbonato ou fosfato-, outros podem ter precisado seguir o exemplo. Se um grupo de presa se torna blindado, os predadores terão que aprender a lidar com as novas defesas ou morrerão. Uma maneira de perfurar armadura é ter apêndices blindados. Da mesma maneira, o surgimento de formas predatórias como trilobitas e o monstro Anomalocaris exerceria uma pressão evolutiva bastante direta em todos os outros organismos da época para se tornarem blindado ou morrerem.

Charles R. Marshal, da Universidade da California, em uma revisão de 2006, enfatiza que para compreendermos este evento complexo e um tanto prolongado no tempo, são necessárias ,uma variedade de explicações 'extrínsecas' - incluindo as de natureza ambiental abiótica - envolvendo modificações geológicas, atmosféricas, e mesmo bióticas - e intrínsecas que englobariam a evolução da organização genômica e dos mecanismos e restrições genético-desenvolmentais a eles associados, bem como outras de natureza ecológica, como as que dependem de corridas armamentistas entre predadores e presas e mesmo competição inter-específica, que se dariam de maneira concomitante a 'explosão' em si.

Para Marshal, o aumento da disparidade que ele associa a origem do filos e de grupos taxonômicos mais amplos como classes e ordens, e da diversidade, associada a origem de gêneros, seriam melhor compreendidas como resultantes da interação do sistema genético-desenvolvimental combinatório dos Bilateria e do aumento do número do de necessidades e demandas, por vezes conflitantes, que os primeiros bilatérios teriam se deparado com crescente aumento da complexidade das interações ecológicas, no que ele chamou de 'princípio da frustração'.

O início da explosão entretanto seria fortemente restringido pela evolução do meio ambiente, enquanto que a sua duração parece ser controlada principalmente pelas taxas de inovação do desenvolvimento; já a singularidade da 'explosão' poderia ter sido devida tanto as limitações desenvolvimentais intrínsecas a sobreposição de sistemas de controle genéticos que estabilizaram e canalizaram as formas, como por causa da saturação do 'ecoespaço', ou ainda, mais abstratamente falando, simplesmente, por que haveriam se esgotado as morfologias ecologicamente viáveis que poderiam ser produzidas pelos sistema genético-desenvolvimentais nascentes dos organismos bilaterais.

Benton, ao aproximar-se do final do capitulo sobre a Explosão Cambriana, resume outra área de controvérsia relativa a este evento e que relaciona-se a ideia defendida por Stephen J. Gould, em seu livro 'Vida Maravilhosa', 1989, em que argumenta que o Cambriano teria sido um momento único. Segundo Gould cada espécie de Burgess Shale seria tão surpreendentemente diferente de outras formas que o cambriano teria sido um período de 'irrestrita' evolução de alto nível de planos corporais fundamentais. Gould e outros cientistas na época alegavam que os planos corporais básicos dos artrópodes, durante o Cambriano , teriam sido maiores do que os de outros períodos posteriores. Alguns pesquisadores sugeririam que existiriam perto de 100 filos cada um exibindo padrões de organização morfológica particulares e que denotariam a disparidade morfológica dos metazoários, em contrapartida a diversidade revelada pelo número de espécies e gêneros que envolveriam apenas variações dentro de um mesmo tema do ponto de vista morfológico. Como explica Benton:

“Gould usou isso para criar uma nova metáfora para a evolução: que de alguma forma, no Cambriano, os artrópodes e outros grupos animais se diversificado de modo tão desenfreado que exploraram ao máximo as possibilidades genéticas. Desde então, a evolução, segundo ele, vem podando este espantoso crescimento da base da árvore evolutiva dos animais. Pelo menos metade da diversidade cambriana se perdido. Esta foi a evolução por explosão e poda.”

Benton, acrescenta que atualmente a maioria dos pesquisadores rejeitam essa visão esboçada por Gould, inclusive o próprio em seus escritos posteriores mais perto do final de sua vida, termina precocemente em 2002, e que, segundo Benton, talvez tenha se dado conta que ele mesmo havia se empolgado demais com sua própria prosa rebuscada.

Estudos posteriores como o de Matthew Wills, da Universidade de Bath, mostraram através da análise quantitativa da disparidade (a variação em forma) dos artrópodes presentes na fauna de Burgess Shale que esta era comparável a de faunas mais modernas de artrópodes:

“Se compararmos uma lagosta e uma borboleta, uma aranha e um caranguejo-aranha, um besouro- rinoceronte e um ácaro, as disparidades são tão grandes quanto as observadas no Cambriano, ou mesmo maiores. Esses resultados podem ser generalizados para comparar todo o oceano Cambriano com toda a fauna moderna, ou se concentrar em uma região geográfica de hoje para torná-lo mais comparável com a localidade específica do folhelho de Burgess.”

Um dos problemas com esta questão e que provavelmente levaram Gould e outros cientistas a exagerarem o impacto da explosão cambriana e seu caráter único é que o próprio conceito de filo não é tão simples como gostaríamos. Por definição, como esclarece Derek E. Briggs ao comentar o livro de James Valentine sobre a 'Origem dos Filos', é que estes seriam grupos de espécies que compartilham um plano corporal (ou organização) único que não revelaria nenhuma evidência de relação com outros filos. Como enfatiza Briggs, esta definição é relativamente fácil de ser aplicada para os animais viventes, para os quais tal definição foi criada, mas muitas vezes acaba tornando-se problemática quando passamos a analisar grupos de animais extintos:

“Os filos originaram-se centenas de milhões de anos atrás, e extinção eliminou as formas intermediárias, deixando diferenças significativas entre os filos remanescentes. Não há qualquer dificuldade, por exemplo, de distinguir entre um artrópode (digamos, uma aranha), um equinodermo (uma estrela do mar, por exemplo) e uma cordado (tal como o chefe do seu departamento). Os fósseis, entretanto, particularmente aqueles da Era Paleozóica (de 543 para 251 milhões de anos atrás), podem ser mais difícil de lidar. Sua morfologia pode ser pouco familiar, e há o problema que a informação sobre os tecidos moles geralmente foi perdida por causa da decomposição e não foi preservada.” [“Decoding the Cambrian Radiation” American Scientist Volume 93 | Number 3 | May-June, 2005]

O problema pode ser melhor percebido ao analisarmos perguntas bem simples, proposta por Briggs:

Ao nos deparamos com os primeiros membros de uma linhagem que ainda não adquiriram as características distintivas e usadas para o diagnóstico dos planos de corpo que definem os filos, como modernamente os entendemos, como nós os classificaríamos? A qual filo essas primeiras linhagens pertenceriam?

De acordo com Briggs, a cladística - a principal abordagem de inferência das relações entre grupos taxonômicos e que é baseada na análise de características homólogas compartilhadas -, permite que uma ênfase seja colocada sobre os membros vivos de um filo, estabelecendo os chamados "grupos copa" (“crown groups”) que são formados pelo último ancestral comum de todos os membros vivos do filo e todos os descendentes daquele ancestral, pode ser distinguido dos "grupos tronco" (“stem groups”) que é formado pelas demais espécies e linhagens do clado, uma série de organismos extintos que estariam "abaixo" do “grupo copa”, mais próximos à base do grupo como um todo:

“Os dados moleculares estão disponíveis para determinar as relações entre os “grupos copas”, mas é claro que nenhum dado deste tipo jamais existirá para o tronco, o que é uma pena, porque, como Valentine salienta, 'Os taxons-tronco devem fornecer mais evidências das características ancestrais de um filo do que os taxons-copa.'” [“Decoding the Cambrian Radiation” American Scientist Volume 93 | Number 3 | May-June, 2005]

Como explica Briggs, os taxons-tronco podem ser eventualmente alocados a um filo, uma vez que evoluíam as características diagnosticas, além de ser possível usar as informações baseadas nos fósseis para estimar as datas do aparecimento dos filos ao qual forma alocados. Na realidade, essa abordagem - que associa filogenias baseadas em dados moleculares dos representantes vivos de um grupo taxonômico, a hipótese do relógio molecular e informações do registro fóssil para calibrar o relógio molecular com os tempos mínimos de divergência - tem sido usada para estimar a data da real origem dos animais e que precedeu a explosão cambriana e que discutiremos mais tarde [Veja a discussão de Nick Matzke no blog Panda's Thumb sobre esta questão e o artigo por ele comentado, além da resposta do 'Pergunte ao Evolucionismo' sobre a origem dos filos].

Desta maneira, o excesso de filos, sugerido em algumas análises iniciais, poderia ser apenas um artefato da confusão causada pelas várias linhagens de grupos tronco de filos modernos, 'pegos' em um momento onde as características que usamos hoje para distinguir e classificar os filos ainda não haviam surgido ou pelo menos se cristalizado na forma como estão hoje.

No entanto, mesmo que a perspectiva inicial de Gould tenha sido descartada em sua forma mais extrema, existem ainda certa controvérsia sobre as relações entre diversidade e disparidade. Muitos paleontólogos ainda acreditam que a disparidade chegou perto de um máximo bem no começo do cambriano, sendo apenas a diversidade que demoraria mais a aproximar-se de seu máximo. Na figura abaixo estão resumidas três das possíveis formas que as relações entre diversidade e disparidade podem ter assumido durante o fanerozóico.

Benton, no final do capítulo nos apresenta uma questão, lembrando aquela parcela de cientistas que colocou em dúvida a própria realidade da 'explosão cambriana' e que sugeriram que a grande radiação era apenas aparente ou que a explosão fosse, na realidade, precedia por um logo processo de evolução e diversificação, neoproterozóico adentro, e que se tornariam evidentes apenas no cambriano. Estas sugestões já tinham se prenunciado por descobertas anteriores controversas de fósseis supostamente de animais bem mais antigos que as faunas cambrianas e ediacaranas e mesmo de fósseis de rastros e de túneis. Porém, foi fortalecida pela utilização de novas evidências moleculares, publicadas em 1996 por Greg Wraye colegas, da Duke University, que sugeriram que os animais tinham se diversificado cerca de bilhão e 200 milhões de anos atrás, portanto mais de 600 milhões de anos antes do cambriano.

Tomada em seu valor de face, esta nova evidência implicaria que o registro fóssil de animais do período pré-cambriano era muito mais deficiente do que se supunha originalmente, estendendo a explosão cambriana para trás no tempo e como alguns sugeriram na época simplesmente a desfazendo por completo.

De acordo com o já citado Briggs e seus colegas, Richard Fortey e o também já citado M.A. Wills, é muitas vezes assumido que a origem e diferenciação dos principais clados teriam que ocorrer concomitantemente com a "explosão" da evidência fóssil para diferentes morfologias, o que chamamos de 'disparidade' que teria ocorrido na base do Cambriano. Os autores sugeriram então que este não seria o caso, e argumentam que isto seria corroborado por duas linhgas de evidências:

1. As análises da diferenciação biogeográfica e morfológica entre os primeiros trilobitas, que revelaria segundo eles a incompletude no registro fóssil do início do Cambriano, além do fato que, segundo os autores, evidências similares que poderiam ser reunidas no registro fóssil para outros grandes grupos;
2. Análises filogenéticas, como as baseadas em estudos como o já mencionado de Gray, que mostrariam que haveria grande a probabilidade de terem existido linhagens 'fantasma'*** que se estenderiam para o Pré-cambriano.

Segundo estes mesmos pesquisadores, os eventos importantes na geração dos clados teriam ocorrido muito antes da "explosão cambriana", que foi apenas quando os grupos surgidos anteriormente se tornaram evidentes no registro fóssil. Assim, os autores defendem que alterações filogenéticas importantes provavelmente ocorreram nas linhagens de animais quando estes tinham pequenos tamanhos; o que poderia ser corroborado pelo fato que os taxons irmãos dos principais grupos são formados por linhagens de pequenos animais. A proposta é que ao dissociarmos a cladogênese, a origem das linhagens, da "explosão" cambriana em si, removeriamos a necessidade de invocarmos mecanismos evolutivos desconhecidos na base do Fanerozóico [2].

Uma extensão desse argumento que já foi comentada em um post anterior sobre o mesmo livro de Benton, deu origem a hipótese do 'pavio filogenético' (Veja “O 'pavio filogenético' e a 'explosão cambriana' não se fundem.” ) que tratava a radiação cambriana como uma explosão antecipada pela queima lenta de um 'pavio' bem mais longo e pouco vísivel em que eventos de cladogênese e diversificação de linhagens viriam já ocorrendo há centenas de bilhões de anos, mas como as populações permaneciam pequenas e as criaturas representante dessas linhagens mantinham tamanhos diminutos e possivelmente eram menos esqueletizadas, tendo seus corpos pouco duros e mineralizados, teriam escapado a fossilização. Embora, como enfatiza Benton, possa aceitar-se como plausível e mesmo provável a existência de um período mais longo de queima do estopim filogenético antecedendo o cambriano e mesmo o ediacarano, fica muito difícil aceitar que isso tenha ocorrido por mais de algumas dezenas de milhões de anos que dirá por mais de meio bilhão [2, 3].

Este impasse na última década tem começado a ser resolvido aparentemente com o lado vitorioso sendo o das estimativas baseadas em dados fósseis, uma vez que amostragens de genes e táxons mais amplas e a utilização de métodos mais modernos, em que as taxas de evolução dos relógios moleculares podem ser relaxadas e ajustadas para corresponder melhor as das diferenças linhagens, parecem estar se reconciliando, aproximando-se uma das outras, apesar de alguns autores ainda insistirem que as discrepâncias são mais profundas do que maioria dos paleontólogos e neontólogos gostariam de aceitar, principalmente por que mesmo os novos métodos com relógios relaxados e abordagens bayesianas dependem de certas suposições até certo ponto questionáveis:

“O fim do debate teórico sobre o "o pavio filogenético' foi precipitado por estudos mais recentes, realizados por Kevin Peterson e outros pesquisadores da Dartmouth University. Esses estudos usaram as nova evidência molecular para mostrar que a data estimada para a origem dos metazoários era realmente 650-600 milhões de anos atrás, mais velho do que o primeiro fóssil, mas não muito mais antigas que as enigmáticas faunas Ediacaranas, por exemplo. As primeiras análises enfrentaram uma variedade de problemas com os genes e os métodos de cálculo. O principal problema foi, entretanto, que todas as datas foram inferidas com base datas dos o início da peixes e outros vertebrados. O que os analistas anteriores não sabiam é que o relógio molecular dos vertebrados é um pouco mais lentamente do que dos outros filos de metazoários. Assim, inferindo com um relógio lento, mas pressupondo um ritmo rápido, a estimativa aumenta demasiado; na verdade, isso praticamente a duplica, de 650 a 600 milhões de anos para 1,2 bilhão” (pg 77)[3]

Por fim, embora hoje pareçam que as ideias originais de Gould realmente fossem exageradas e muitos dos supostos filos extintos deveriam ser mesmo membros tronco ainda em processo de aquisição das características diagnósticos dos filos moderno, existem ainda questões pertinentes sobre a velocidade e magnitude do aumento da disparidade. Muitos especialistas têm defendido que a disparidade aumentou muito rapidamente, chegando perto de seu máximo durante o cambriano e mesmo que não tenha decrescido como imaginava Gould não sofreu grandes aumentos posteriormente, o que parece ter havido com a biodiversidade se contarmos o número de gêneros e espécies que seriam variações dentro de um mesmo tema morfológico, após as linhagens terem evoluído as características que as tornam grupos copa, incluindo os últimos ancestrais e todos seus descendentes. Ao lado estão três perspectivas para esta relação entre diversidade e disparidade com duas delas sendo menos prováveis de acordo com os dados.

Note que nos três casos, a diversidade mostrada em termos da densidade dos ramos aumenta com o tempo, mas a disparidade mostra padrões bem distintos. A primeira, de cima para baixo, mostrando o padrão sugerido por Gould em que a disparidade teria alcançado rapidamente o seu máximo ainda no cambriano e decrescido ainda, como parte do processo contingente de evolução; a segunda denota a visão que tem sido defendida por vários cientistas e como a anterior sugere que a disparidade alcançou seu auge rapidamente no cambriano, mas ao contrário da perspectiva anterior, manteve-se mais  ou menos estável até os dias de hoje; e, por fim, a terceira, representando a visão que disparidade e diversidade aumentariam juntas e de maneira mais gradual.

Todas também assumem que a 'explosão cambriana' não foi tão prolongada no tempo como sugere a hipótese do 'pavio filogenético' [3] de queima lenta, sugerindo um pavio mais curto e de queima mais rápida ainda que não tão excepcional como alguns tendem a pensar, sendo, possivelmente, a  interpretação mais comum da radiação cambriana que deve ter tido seu real início próximo de 650 ou 700 milhões de anos atrás, o que ainda é bem incerto, entretanto.

Este padrão de rápido aumento da disparidade precisa ser compreendido em um contexto apropriado, mais fundamental. Muitos cientistas sugerem que este fenômeno pode ser explicado ao encararmos o cambriano como um período de 'experimentação' genético-desenvolvimental em que as espécies ali existentes (algumas das quais dariam origem aos filos que hoje conhecemos, enquanto outras formas mais basais se extinguiram) não possuíam o nível de controle e canalização genética do desenvolvimento que vemos hoje em dia [sobre canalização veja esta resposta de nosso tumblr].

Em artigo anterior ("É a evolução genética previsível? Parte II ou Além da genética parte I"), chegamos a abordar algumas dessas ideias. Entre elas estão as que vem sendo defendidas por biólogos do desenvolvimento, como Stuart Newman, e que seguem a tradição 'estruturalista' de pesquisa científica em biologia. Esta abordagem enfatiza os processos e mecanismos físicos e químicos que estão em jogo nas interações entre moléculas, células e tecidos, bem como dá grande importância às relações geométricas que vão de modificando ao longo do desenvolvimento embriológico e do crescimento de organismos multicelulares. Estes processos mudam as relações entre os sistemas físicos e químicos que compõem os organismos vivos ao mudar suas distâncias e arranjos espaciais relativos, interferindo com a dinâmica das forças mecânicas envolvidas na interação entre células e tecidos em movimento e proliferação, assim como dos fluxos de moléculas especialmente através de processos como a difusão. Os mecanismos de reação e difusão propostos por Turing e desdobramentos mais modernos são exemplos do tipo de mecanismos que estes pesqusadores investigam. Assim, estes autores encaram as contribuições 'genéticas' especialmente aquelas associadas a sequência específica dos genes e ao padrão de expressão de seus produtos, neste contexto mais amplo, ou seja, como responsáveis pelo controle dos parâmetros dos processos morfogenéticos.

A ideia em questão é bem simples e pode ser resumida pela proposta que os organismos multicelulares mais primitivos, durante o pré-cambriano e provavelmente no comecinho do cambriano, ainda eram mais dependentes desses processos, que Stuart Newman chama de 'genéricos', e, portanto, mais flexíveis e dependentes dos ambientes em que os organismos estavam inseridos. Segundo Newman e outros ainda não haveria toda a 'canalização' genético-desenvolvimental, ou seja, o controle fino dos processos de desenvolvimento por meio de genes e vias bioquímicas específicas (mecanismos 'genéticos') que evoluiriam durante o cambriano, estabilizando esses processos e mecanismos, durante a 'explosão' cambriana, tornando os fenótipos mais estáveis e mais fixos, que quando se estabeleceram teria impedido que a disparidade crescesse muito mais.

Esta, porém, não é a única ideia que pode explicar este rápido aumento da disparidade em um período tão curto, mas deixaremos estas outras explicações e hipóteses para o próximo artigo que deverá concentrar-se nos mecanismos específicos que tem sido propostos para explicar a 'explosão cambriana'. Assim, no próximo artigo, vou me concentrar especificamente na revisão de Charles R. Marshal que resumiu muito bem as discussões sobre os processos e mecanismos causais associados a radiação cambriana, deixando bem claro o tipo de pluralismo que precisamos ter em mente para explicar este impressionante evento de maneira adequada e testável.

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I - As interpretações de que tipos de animais compunham a fauna de Ediacara ainda é outro ponto de intensas discussões, com alguns autores acreditando que tratavam-se de animais diferentes dos encontrados no Cambriano e, portanto, nas faunas modernas, que está por trás da ideia de 'Vendobionta', comentada por Benton, e defendida por Dolf Sellacher, e mesmo um autor sugerindo que tratavam-se não de animais mas sim de fungos. Porém, a maioria dos cientistas acreditam que os organismos de Ediacara eram em sua maioria animais dipobásticos (com dois folhetos embrionários) aparentados aos cnidários modernos, talvez grupos basais dos mesmos, e que alguns deles seriam animais tripoblásticos (com três folhetos embrionários), inclusive como simetria bilateral que provavelmente relacionavam-se de algum modo com as faunas posteriores.

II - Existem outros fósseis mais controversos como os embriões putativos encontrados na fauna de Doushantuo, na China, que apresentariam padrões de clivagem típicos de animais dipoblásticos, mas que mais recentemente foram sugeridos como sendo bactérias sulfurosas gigantes e não embriões animais e nem ao menos eucariontes unicelulares coloniais. Estudos tafonômicos experimentais (i.e. sobre os processos de fosssilização em si), entretanto, feitos mais recentemente não apóiam esta interpretação, sugerindo que estes fósseis seriam certamente de eucariontes e não de bactérias que segundo os pesquisadores não suportariam o processo, colapsando as estruturas em equetsão antes que pudessem ser preservadas, processo qu epor sinal é  tem o envolvido biofilmes de origem bacteriana, talvez intermediada pelas bactérias sulfurosas.

• Chen JY, Bottjer DJ, Li G, Hadfield MG, Gao F, Cameron AR, Zhang CY, Xian DC, Tafforeau P, Liao X, Yin ZJ. Complex embryos displaying bilaterian charactersfrom Precambrian Doushantuo phosphate deposits, Weng'an, Guizhou, China. ProcNatl Acad Sci U S A. 2009 Nov 10;106(45):19056-60. Epub 2009 Oct 26. PubMed PMID:19858483; PubMed Central PMCID: PMC2776410. [PDF]
• Chen JY, Oliveri P, Li CW, Zhou GQ, Gao F, Hagadorn JW, Peterson KJ, Davidson EH. Precambrian animal diversity: putative phosphatized embryos from theDoushantuo Formation of China. Proc Natl Acad Sci U S A. 2000 Apr 25;97(9):4457-62. PubMed PMID: 10781044; PubMed Central PMCID: PMC18256. [PDF]
• Bailey JV, Joye SB, Kalanetra KM, Flood BE, Corsetti FA. Evidence of giantsulphur bacteria in Neoproterozoic phosphorites. Nature. 2007 Jan 11;445(7124):198-201. Epub 2006 Dec 20. PubMed PMID: 17183268.
• Cunningham JA, Thomas CW, Bengtson S, Marone F, Stampanoni M, Turner FR,Bailey JV, Raff RA, Raff EC, Donoghue PC. Experimental taphonomy of giant sulphur bacteria: implications for the interpretation of the embryo-like EdiacaranDoushantuo fossils. Proc Biol Sci. 2012 May 7;279(1734):1857-64. Epub 2011 Dec 7. PubMed PMID: 22158954; PubMed Central PMCID: PMC3297454.
• Raff EC, Schollaert KL, Nelson DE, Donoghue PC, Thomas CW, Turner FR, Stein BD, Dong X, Bengtson S, Huldtgren T, Stampanoni M, Chongyu Y, Raff RA. Embryo fossilization is a biological process mediated by microbial biofilms. Proc Natl Acad Sci U S A. 2008 Dec 9;105(49):19360-5. Epub 2008 Dec 1. PubMed PMID: 19047625; PubMed Central PMCID: PMC2614766.
• Yin L, Zhu M, Knoll AH, Yuan X, Zhang J, Hu J. Doushantuo embryos preserved inside diapause egg cysts. Nature. 2007 Apr 5;446(7136):661-3. PubMed PMID:17410174.

Outros estuos identificaram outros fósseis semelhantes a embriões mais diversificados e que indicam já certo nível de separação dos grupos animais no mesmo depósito fossilífero, reforçando a ideia que estas estrituras sejam mesmo restos fossilizados de embriões animais dipoblásticos. Ainda mais controverso é um suposto animal tripoblástico de simetria bilateral que dataria de 600 milhões de anos atrás que foi batizado de Vernanimalcula guizhouena, mas neste caso o status deste suposto fóssil é ainda mais questionado, com muitos pesquisadores sugerindo que seja apenas um artefato geoquímico e não um fóssil de verdade.

• Bottjer DJ. The early evolution of animals. Sci Am. 2005 Aug;293(2):42-7. PubMed PMID: 16053136.
• Chen, J. Y., D. J. Bottjer, P. Oliveri, S. Q. Dornbos, F. Gao, S. Ruffins, H. Chi, C. W. Li, and E. H. Davidson. 2004. Small bilaterian fossils from 40 to 55 million years before the cambrian. Science 305:218-22. doi: 10.1126/science.1099213

• Bengtson, S.; Budd, G. (2004). "Comment on ‘‘small bilaterian fossils from 40 to 55 million years .... Science 306 (5700): 1291a. doi:10.1126/science.1101338. 

• Chen, Jun Yuan, Paola Oliveri, Eric Davidson and David J. Bottjer. 2004. Response to Comment on "Small Bilaterian Fossils from 40 to 55 Million Years Before the Cambrian".Science 19 November 2004: Vol. 306 no. 5700 p. 1291 doi: 10.1126/science.1102328

III- Este é um outro erro que encontra-se na tradução da LP&M, os 'hiolitelmintideos', cujos tubos fosfatizados abertos nas extremidades caracterizam parte da fauna 'small shelly',  são traduzidos como e confundidos com os 'hiolitas' com suas conchas carbonatadas que aparecem posteriormente no período cambriano e que devem ter relação com os moluscos.

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Referências:

• Benton, M.J. A História da Vida - Tradução de Janaína Marcoantonio - Porto Alegre: LP&M Pocket, 2012. 192 pg
• Benton, M.J. The history of life: A very short introduction. Oxford: Oxford University Press, 2008. 170 pp.

Literatura Recomendada

1. Briggs, DE Decoding the Cambrian Radiation [Book Review - On the Origin of Phyla. James W. Valentine. xxiv + 614 pp. University of Chicago Press, 2004. ] American Scientist May-June 2005, Volume 93, Number 3.
2. Fortey RA, Briggs DEG, Wills MA. The Cambrian evolutionary 'explosion': decoupling cladogenesis from morphological disparity. Biological Journal of the Linnean Society. 1996 Jan;57:13-33.
3. Briggs DEG, Fortey RA, Wills MA. Morphological Disparity in the Cambrian. Science. 1992 Jun;256(5064):1670-1673.
4. Marshall CR. Explaining the 'Cambrian Eexplosion' of animals. Annual Review of Earth and Planetary Sciences. 2006;34(1):355-384.
5. Cooper A, Fortey R. Evolutionary explosions and the phylogenetic fuse. Trends Ecol Evol. 1998 Apr 1;13(4):151-6. PubMed PMID: 21238236.
6. Valentine, J. W. Prelude to the cambrian explosion Annual Review of Earth and Planetary Sciences 2002, 30, 285-306.

Referências adicionais sobre datação do início da divergência dos metazoários, especialmente bilatérios:

• Aris-Brosou S, Yang Z: Bayesian models of episodic evolution support a late pre-cambrian explosive diversification of the Metazoa. Mol Biol Evol 2002, 20:1947-1954. [PDF]
• Ho SYW, Philips MJ, Drummond AJ, Cooper A: Accuracy of rate estimation using relaxed clock models with a critical focus on the early Metazoan radiation. Mol Biol Evol 2007, 22:1355-1363.
• Ayala FJ, Rzhetsky A, Ayala FJ. Origin of the metazoan phyla: molecular clocks confirm paleontological estimates. Proc Natl Acad Sci U S A. 1998 Jan 20;95(2):606-11. PubMed PMID: 9435239; PubMed Central PMCID: PMC18467.
• Blair JE, Hedges SB. Molecular clocks do not support the Cambrian explosion.Mol Biol Evol. 2005 Mar;22(3):387-90. Epub 2004 Nov 10. Erratum in: Mol Biol Evol. 2005 Apr;22(4):1156. PubMed PMID: 15537810. [PDF]
• Bromham L. What can DNA Tell us About the Cambrian Explosion? Integr Comp Biol. 2003 Feb;43(1):148-56. PubMed PMID: 21680419.
• Chernikova D, Motamedi S, Csürös M, Koonin EV, Rogozin IB. A late origin of the extant eukaryotic diversity: divergence time estimates using rare genomic changes. Biol Direct. 2011 May 19;6:26. PubMed PMID: 21595937; PubMed Central PMCID: PMC3125394. [PDF]
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• Welch JJ, Fontanillas E, Bromham L. Molecular dates for the "cambrian explosion": the influence of prior assumptions. Syst Biol. 2005 Aug;54(4):672-8. PubMed PMID: 16126662.

Créditos das Figuras:

ALAN SIRULNIKOFF/SCIENCE PHOTO LIBRARY - Burgess Shale
GARY BROWN/SCIENCE PHOTO LIBRARY - Stephen Gould, US palaeontologist
http://commons.wikimedia.org/wiki/File:OxygenLevel-1000ma.svg Oxygen Levels
http://commons.wikimedia.org/wiki/File:Phanerozoic_Biodiversity.png

http://commons.wikimedia.org/wiki/File:Trilobite_sections-en.svg
NATURAL HISTORY MUSEUM, LONDON/SCIENCE PHOTO LIBRARY
ALAN SIRULNIKOFF/SCIENCE PHOTO LIBRARY
RICHARD BIZLEY/SCIENCE PHOTO LIBRARY