Encolhimento dos dinossauros e a evolução da endotermia em pássaros
AVANÇOS CIENTÍFICOS • 1 Jan 2020 • Vol 6, Edição 1 • DOI: 10.1126/sciadv.aaw4486
Abstrair
A evolução da endotermia representa uma grande transição na história dos vertebrados, mas como e por que a endotermia evoluiu em aves e mamíferos permanece controversa. Aqui, combinamos um modelo de transferência de calor com dados do tamanho do corpo terópode para reconstruir a evolução das taxas metabólicas ao longo da linhagem de haste de aves. Os resultados sugerem que uma redução de tamanho constitui o caminho de menor resistência para a endotermia evoluir, maximizando a expansão do nicho térmico, evitando os custos das necessidades de energia elevadas. Nesse cenário, o metabolismo teria aumentado com a miniaturização observada no Jurássico Médio Precoce (~180 a 170 milhões de anos atrás), resultando em um gradiente dos níveis metabólicos na filogenia terópode. Enquanto os terópodes basais apresentariam taxas metabólicas mais baixas, as linhagens não-aviárias mais recentes eram provavelmente termoreguladores decentes com metabolismo elevado. Essas análises fornecem uma sequência temporal provisória das principais transições evolutivas que resultaram no surgimento de pequenos dinossauros voadores endotérmicos e emplumados.
INTRODUÇÃO
A evolução da endotermia em aves e mamíferos é considerada uma das transições mais importantes na evolução dos vertebrados, proporcionando um caso extraordinário de convergência evolutiva entre esses grupos que foi fundamental para sua distribuição geográfica generalizada e sucesso ecológico (1). Enquanto vários grupos de invertebrados e vertebrados podem elevar suas temperaturas acima do ambiente, a manutenção da alta e constante temperatura corporal (Tb), através da produção de calor endógeno em repouso é exclusiva para aves e mamíferos e explica sua maior mobilidade, resistência e tolerância a uma gama mais ampla de condições. No entanto, como essa estratégia é energeticamente cara e não deixa praticamente nenhum traço no registro fóssil, o tempo e o modo da evolução da endotermia continuam sendo um dos assuntos mais controversos na evolução dos vertebrados (2-6). Para entender como, quando e por que a endotermia surgiu durante a evolução das aves e mamíferos, duas questões fundamentais devem ser consideradas: Quais são os custos e benefícios dessa estratégia quando comparadas com a ectothermia e, mais importante, sob quais condições a transição para a endotermia seria favorecida?
Aqui, abordamos essas questões usando o modelo Scholander-Irving de transferência de calor (Fig. 1) (7, 8). Para qualquer organismo em estado estável térmico, o modelo afirma que
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onde o MR corresponde à taxa metabólica (mililitros de O2 por hora), C corresponde à condução térmica (mililitros de O2 por hora e graus Celsius), e Tb − Tum constitui o gradiente térmico entre corpo e temperatura ambiente (graus Celsius), respectivamente. Embora essa relação tenha sido usada para estudar a termoregulação em endotermes por mais de 60 anos (7-9), raramente tem sido usada para ectotherms devido ao seu baixo RM e alto C que resulta, como a razão MR/C tende a zero, na aproximação reorganizada Tb = Tum [mas veja (10, 11)]. No entanto, como todos os organismos vivos produzem calor endógeno, o modelo permanece aplicável sob estado estável térmico, o que é uma suposição crucial para contornar o uso de modelos dinâmicos complexos frequentemente aplicados a ectotherms que tornariam as análises abaixo intratáveis.
FIG. 1 The evolution of endothermy and miniaturization in the theropod lineage leading to birds.
(A) The cost-benefit to switch from ectothermy to endothermy for different ranges of body size was quantified with the Scholander-Irving model, which describes how a rise in metabolism at rest (cost) increases the thermal niche Tb − Ta (benefit). Because there is no thermal gradient between the organism and the environment in the absence of heat production, this curve intersects the abscissa at Tb = Ta when MR = 0 (8). The solid blue and red lines depict the metabolic curves of a typical ectotherm and endotherm, respectively, and the open symbols depict the maximal thermal gradient Tb − Ta possible with resting metabolic rates, used in our model (Eq. 2). (B) A reduction in body size, consistent with the one described from ancestral theropods to basal birds (22), constitutes the evolutionary path of least resistance as the energy costs of being large are traded for those of being endothermic.
The costs of endothermy can be quantified as mass-independent energy expenditure, whereas the benefits include greater mobility and foraging efficiency, predator avoidance, tolerance to, and colonization of a wider range of environmental conditions, increased growth rates, and homeostasis (1). Many of these benefits derive from an elevated Tb, which can only be maintained above a certain minimum Ta. Therefore, Tb − Ta quantifies the thermal niche that organisms can occupy, and its expansion can be used to estimate the net benefit of endothermy (Fig. 1). The cost-benefit of adopting an endothermic lifestyle may now be calculated as the fold increase in MR required to expand the thermal niche by 1°C (hereafter cost per degree), which can be worked out for a constant Tb aswith the subscripts referring to the ectothermic ancestor and the endothermic descendant (Fig. 1). This index of energy cost per degree Celsius is expected to change with body size because both MR and C vary allometrically (Fig. 2) (12, 13). For example, since a generic endotherm exhibits a 5-fold higher MR adjusted to Tb = 38°C (14) and a 2.5-fold lower C than an ectotherm (11) (allometric equations in Fig. 2), then the size reduction from the estimated ~370 kg for the basal Tetanurae to ~0.9 kg for the basal bird would result in reduction in total energy expenditure from 10,194.0 to 574.4 ml O2/hour and a thermal niche expansion of 12.1°C (from a thermal gradient of 6.7° to 18.8°C) (Fig. 2). This corresponds to a cost per degree of 4.65 × 10−3 per °C, or 7.1 and 1.6% of the predicted costs should endothermy have evolved in lineages with a constant size of 370 and 0.9 kg (cost per degree of 6.48 × 10−2 and 2.89 × 10−1 per °C, respectively) (Fig. 3). These calculations, which can be replicated with the exact body size estimates provided in the Supplementary Materials (see Methods), show that the evolution of smaller sizes reduces the energy costs to evolve endothermy, as originally proposed by McNab for mammals (3). In the next sections, we explore how this heat transfer model, combined with well-resolved phylogenies and body size reconstructions, can shed light on how endothermy evolved in birds from their theropod ancestors.
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FIG. 2 Reconstrução dos níveis metabólicos e nicho térmico de terópodes.
(A) Filogenia terópode (15) com ramos codificados por cores de acordo com os níveis metabólicos reconstruídos. (B) Dimensionamento da taxa metabólica versus massa corporal (12) para ectotherms (MR = 0,68mass0.75) e endotermias (MR = 3,4mass0.75) e a trajetória prevista da linhagem de caule de aves durante a transição da ectothermia para a endotermia. As linhas tracejadas mostram diferenças de dobra entre ectotherms e endotherms (1× a 5×); símbolos abertos e fechados retratam valores reconstruídos para a linhagem de hastes de aves e as pontas da filogenia, respectivamente (ver Métodos). (C) Dimensionamento da condutância térmica C e massa corporal (13) para ectotherms (C = 2,5mass0.5) e endotermes (C = 1,0mass0.5), dobra de 2,5× para 1×. (D) Diferenças de gradiente térmico e dobra calculadas com Eq. 1 e valores em (B) e (C). As trajetórias lineares log-log que conectam MR e C do ancestral ectotérmico e o descendente endotérmico, bem como a trajetória resultante no gradiente térmico, são mostradas com as linhas contínuas.
RESULTADOS
Estimamos os custos de evolução da endotermia ao longo da linhagem de caule de aves a partir de tamanhos corporais ancestrais reconstruídos inferidos a partir do registro fóssil (15). Para quantificar os custos de energia em cenários alternativos, simulamos a evolução do tamanho do corpo ao longo dessa linhagem e obtivemos a distribuição do custo por grau sob este modelo nulo (Fig. 3). Assumimos um modelo de evolução de tamanho ornstein-uhlenbeck (OU) não direcionado entre 10 g e 100.000 kg e uma taxa evolutiva média equivalente aos valores relatados para esses terópodes (ver Métodos). Estimativas de custo por grau em diferentes trajetórias de tamanho simulado foram normalmente distribuídas com uma mediana de troca de dobra de 0,124 por °C (≈10−0,9 em Fig. 3B), o que implica que, em relação ao metabolismo do ancestral ectorérmico MRecto (Eq. 2), o custo de energia para aumentar o nicho térmico em 1°C à medida que a endotermia evolui equivale a cerca de 12,4% em um tamanho corporal constante. De acordo com nosso modelo nulo, 95% dos custos simulados por grau Celsius cairiam entre 275 e 0,576%, dependendo se o tamanho do corpo aumenta ou diminui, respectivamente. Nesse contexto, simulações indicam que os custos de energia por grau Celsius diminuem acentuadamente com a miniaturização (Fig. 3). Dois fenômenos explicam esses custos reduzidos. Primeiro, a expansão no nicho térmico após um aumento no MR é desproporcionalmente maior em ectotherms maiores porque eles podem manter um T altob com um MR relativamente baixo e independente de massa devido à homeotermia inercial (também conhecida como gigantothermy) (3, 16-18). Assim, os resíduos de custo por grau de controle para a diferença de dobra de tamanho entre ancestral e descendente estão negativamente relacionados com o tamanho ancestral simulado de acordo com uma regressão linear (F1,9998 = 1,94 × 105, r2 = 0,95, P < 0,001). Ou seja, quanto maior o tamanho inicial do ancestral ectotérmico, mais barato deve ser a transição para a endotermia. Em segundo lugar, durante a miniaturização, os custos de energia de serem grandes são negociados por serem endotérmicos, o que ajuda a explicar como as altas taxas de volume de negócios de energia evoluíram apesar de seu impacto nas necessidades alimentares e hídricas. As aves necessitam entre 15 e 20 vezes mais alimentos do que um réptil de tamanho semelhante (6), o que pode ser problemático porque a redução proporcional do tamanho da população esperada se os recursos fossem constantes pode comprometer a persistência de longo prazo da população no tempo evolutivo (19, 20) (certamente, os benefícios de serem endotérmicos e capazes de obter mais recursos podem compensar em parte essa limitação).
Em contraste, em nosso modelo, a equivalência energética entre um ectotherm e um endotérmico é alcançada com uma redução de 8,55 vezes no tamanho do corpo (Fig. 3); assim, uma ave de 43,3 kg deve ter os mesmos requisitos que seu ancestral tetanurae de 370 kg, sendo todo o resto igual [a vida é certamente mais complicada, e diferenças nos padrões de atividade ou tamanho da faixa doméstica entre ectotherms e endotherms devem afetar essa estimativa aproximada (21)]. Supondo que a energia possa ser atribuída ao tamanho ou abundância do corpo, nossa análise mostra que, independentemente do potencial incremento nos recursos alimentares resultantes de um nicho térmico expandido ou maior acesso a pequenas presas à medida que o tamanho diminuiu, as populações ainda poderiam apresentar um aumento de 30,5 vezes à medida que a endotermia evoluísse (Fig. 3). Isso pode explicar como, apesar da variação inerente da disponibilidade de recursos esperada em tempo evolutivo, tamanhos menores e taxas de volume de negócios de energia mais altas podem ter sido sistematicamente favorecidos nesta linhagem. Assim, os custos estimados de 0,466% por °C estimados para a linhagem de haste de aves são significativamente menores do que a nossa distribuição nula (P de uma cauda = 0,0172; Fig. 3) e, portanto, energeticamente mais barato do que a maioria dos cenários simulados usando taxas de fundo realistas de evolução do tamanho do corpo para terópodes. Os resultados permaneceram qualitativamente idênticos para outros modelos nulos com suposições relaxadas, como um ancestral tétanurae menor ou assumindo o modelo de movimento browniano de evolução (ver Métodos).
The size reduction in the bird stem lineage (15, 22, 23) closely matches the theoretical path of least resistance for endothermy to evolve. We now reconstruct how this phenomenon might have unfolded in the theropod phylogeny. Combining node dates and body size estimates (15) with the allometric shift that would describe the transition to endothermy, we interpolated MR and C of intermediate ancestors in this lineage (Fig. 2). This procedure indicates that the rise in MR spanned most of the Early-Middle Jurassic [~180 to 170 million years (Ma) ago] (Fig. 4) and involved theropod groups in which the occurrence of protofeathers and feathers was already ubiquitous (24). It also suggests that metabolic levels were highly diverse across contemporaneous lineages of Coelurosauria, Maniraptora, and Paraves, which might partly account for the emergence and diversification of these groups during the Late Jurassic (22, 25), and the abnormally high diversity of Coelurosauria at intermediate body sizes (between 30 and 300 kg) when compared against other dinosaur groups (15). A niche-filling model of adaptive radiation in Mesozoic dinosaurs also detected exceptional rates of body size reduction in the bird stem lineage, particularly in the basal nodes of Coelurosauria and Paraves, although no suitable evolutionary hypothesis was proposed to account for this result [table 3 in (23)]. Our analyses show that the evolution of an endothermic machinery, concomitantly with the resulting thermal niche expansion, provides a plausible explanation for both the radiation and the reduction in size detected in these lineages.
FIG. 4 Tempo and mode in the evolution of endothermy.
(A) Reconstructed temporal course of metabolic evolution in the bird stem lineage, with dashed lines showing how reconstructions change assuming that either Paraves or Neornithes were fully endothermic instead of the basal bird [for calculations with Neornithes, we assumed a body size of 150 g based on estimates for Vegavis (22) and a time estimate of 100 Ma ago (39)]. The fold increase in MR was calculated by dividing the reconstructed MR during the transition to endothermy by the MR expected for a similar-sized ectotherm and is therefore dimensionless and independent of body size. (B) The evolutionary path of least resistance from ectothermy to endothermy includes inertial homeothermy as a transitional stage, followed by an increase in metabolism concomitantly with a reduction in size. (C) Hypothetical sequence of evolutionary transitions in the bird stem lineage, which combines results from this study with phylogenetic reconstructions of epidermal structures (24, 42) and capacity for active flight (38) (see the main text).
DISCUSSION
Two exceptional phenomena are observed during the evolution of birds: a sustained (but not necessarily gradual) miniaturization lasting millions of years and the emergence of endothermy. We argue that these phenomena are mechanistically linked. Our reconstruction suggests that endothermy evolved concomitantly with the decrease in size along the bird stem lineage, as originally proposed for mammals by McNab (3), and that related theropod clades should exhibit a whole spectrum of MR. Although it may be debatable to what extent energy costs are minimized in evolution, such a principle has been widely invoked or implicitly assumed to explain the diversity of thermoregulatory strategies across extant lineages (7–9) and may be equally useful to study how such a diversity evolved. The proposed scenario explains the conundrum of an expensive lifestyle being systematically favored despite its energy costs and explains the sustained miniaturization that preceded the origin of birds (15, 22, 23, 26), the so-called “mesothermy” (12), and intermediate to high growth rates of many dinosaurs (12, 27–32). Previously labeled “mesotherms” (12) are either inertial homeotherms such as tunas, leatherback sea turtles, and large dinosaurs or small endotherms such as echidnas and, according to our reconstruction, the maniraptor Troodon and Archaeopteryx (Fig. 2). In this context, mesothermy constitutes an ambiguous concept from a mechanistic perspective because elevated MR due to thermodynamic effects (i.e., a high Tb due to thermal inertia and a large body size) is confounded with high MR due to the evolution of increased mass-independent energy turnover rates and true endothermy.
Inertial homeothermy might, in fact, constitute a necessary transitional state (3, 16–18) in which homeothermy and a high thermal gradient Tb − Ta can be maintained at low metabolic costs. That is, we posit that the MR of the large ancestral theropods (>300 kg) would fall in the allometric curve for ectotherms (21) and, yet, these organisms would be able to maintain a thermal gradient more in line with that of extant endotherms (Fig. 4B). Subsequently, selection toward smaller sizes would favor elevated MR if these large ancestral theropods were physiologically committed to homeothermy, as discussed by McNab (3), which would explain the departure from the ectothermic metabolic allometry with miniaturization (Fig. 2A). While this proposition has been generally dismissed (6, 33, 34) on the basis that a “large size obviates thermoregulatory needs for high metabolic rates” (16), this counterargument is true only within a limited range of Ta and body sizes and neglects other ecological advantages of a high mass-independent aerobic capacity and the advantage to a high reproductive rate, growth rate, etc. In large terrestrial animals, selection on increased MR for sustained activity, parental care, or high growth rates, presumed drivers of the evolution of endothermy in birds and mammals according to different hypotheses (4, 5), should inevitably increase the thermal gradient Tb − Ta and give rise to larger thermal niches as a useful by-product (Fig. 2). In evolutionary time, it is only reasonable to expect lineages to exploit newly opened niches and eventually diversify (35). Under this scenario, thermoregulatory performance is expected to evolve regardless of the selective pressures favoring a high aerobic capacity, which reconciles alternative theories on the evolution of endothermy in birds and mammals (2–6).
While quantitative estimates are expected to vary with the allometric relations used, these patterns should be robust to variation in scaling and violations of the model’s assumptions. On the basis of Eq. 1, as long as the MR scaling exponent remains greater than that of C, the thermal gradient Tb − Ta should increase with size and energy costs should decrease. In addition, the greater empirical MR scaling exponent described for ectotherms (12, 14) would result in lower energy costs per degree Celsius at larger sizes, whereas the lower Tb of smaller ectotherms should disproportionally increase the energy requirements to attain endothermy within this size range. The thermodynamic constraint imposed by a lower Tb would also buffer any potential advantage of a higher aerobic capacity on performance (i.e., highly aerobic lizards remain inactive when they are cold); hence, some degree of homeothermy would be desirable for high MR to evolve. In this context, it is important to recall that our model assumes a constant Tb for practical reasons, whereas, in reality, Tb likely varied across groups and was possibly higher and more stable in larger lineages, everything else being equal, due to a reduced surface relative to volume (36). Inherently higher and stable Tb em dinossauros maiores podem explicar parcialmente seus níveis metabólicos intermediários entre répteis e mamíferos e aves existentes e podem ter contribuído para a evolução da endotermia, facilitando o cuidado dos pais e favorecendo taxas de crescimento mais altas nessas linhagens (32).
É certo que a redução de tamanho imediatamente anterior à radiação das aves também pode estar relacionada com a evolução do voo, e é bem possível que os paravianos ou grupos anteriores estivessem totalmente endotérmicos. As taxas de crescimento intermediário desses grupos sugerem o contrário (12, 27-32), e dadas as taxas aceleradas de redução do tamanho do corpo neste período, essa possibilidade não altera a tendência geral da evolução do MR aqui relatada (Fig. 4). Além disso, o alongamento relativo de forelimb e o aumento da locomoção assistida são detectados principalmente dentro dos paravianos (37, 38). Consequentemente, a evolução escalonada no tamanho do corpo relatada por Benson et al. (15), com uma primeira redução sustentada entre os ancestrais de Tetanurae e Paraves e um segundo turno dentro de Avialae cerca de 20 Ma mais tarde, pode estar associada, respectivamente, à evolução da endotermia e do voo. Alternativamente, se as aves basais não eram totalmente endotérmicas e essa condição derivada emergiu mais tarde em grupos como pássaros do grupo da coroa (Neornithes) (39), como sugerido pelas taxas de crescimento lento do Archaeopteryx (27), então esses traços podem ter covolucionado em conjunto, em certa medida, dentro da linhagem aviária. As aves sem voo apresentam ressonância magnética inferior (40), e há variação substancial nos níveis metabólicos entre as aves já expostas (41); portanto, essas alternativas não são mutuamente exclusivas. Pelo contrário, deve-se talvez vislumbrar um cenário em que a capacidade aeróbica mudou várias vezes ao longo do terópode e da filogenia aviária (Fig. 2), resultando em um aumento gradual do MR acima da allometria dos répteis existentes e de um gradiente inteiro dos níveis metabólicos nesses grupos.
De qualquer forma, análises comparativas sugerem que penas ou protofeateres evoluíram antes do surgimento da Coelurosauria (24, 42) e do aumento do Mr reconstruído em nosso estudo (Fig. 4). Juntas, as evidências disponíveis indicam que a evolução do voo não pode explicar a redução do tamanho em torno do intervalo de fronteira jurássico do Meio Cedo (~180 a 170 Ma atrás). Mais crucialmente, nossos resultados, combinados com análises anteriores sobre a evolução do tamanho do corpo, penas e fuga na linhagem de caules de aves (15, 22-24, 26, 37, 38, 42), dão origem a uma sequência temporal relativamente bem definida de transições evolutivas chave e uma hipótese de trabalho detalhada para estudos futuros (Fig. 4. ). Essa interpretação, que a endotermia precedeu a evolução do voo, também é consistente com descrições da pneumática esquelética em terópodes derivados, mas não basais (43), e espelha a sequência evolutiva que pode ser inferida para morcegos, uma vez que a endotermia é uma plesiomorfia presente em praticamente todos os mamíferos. Se um cenário semelhante poderia explicar a evolução do voo em pterossauros, que foram recentemente descritos para exibir estruturas integumentares semelhantes a penas (44), permanece uma questão em aberto. O elevado MR entre morcegos e a enorme variação do metabolismo entre os grupos mamíferos constituem um lembrete de que a endotermia (e a ectothermia, aliás) constitui uma questão de grau e não de tipo, o que pode explicar por que os primeiros dinossauros podem ter exibido taxas metabólicas mais altas do que as dos répteis já presentes (45) e as primeiras taxas de crescimento tributário semelhantes às aves que não eram muito comparáveis à histologia óssea (27). , 32). Assim, esses achados não estão necessariamente em desacordo com nossa proposição de que a redução acentuada do tamanho do corpo durante a evolução da linhagem da haste das aves foi acompanhada por uma grande mudança nos níveis metabólicos; eles simplesmente destacam que é provável que haja mais para a evolução da endotermia em arquissauros extintos, dinossauros e aves do que nossas análises podem transmitir.
MÉTODOS
Para quantificar como a redução sustentada do tamanho do corpo ao longo da linhagem aviária afetaria o gasto energético durante a evolução da endotermia, utilizamos as estimativas de filogenia e massa corporal reconstruídas a partir do registro fóssil relatado por Benson et al. (23) para construir um modelo nulo realista. Validamos este conjunto de dados com um estudo independente (22), que inclui outros impostos e se baseia em diferentes métodos para estimar a massa corporal, as relações filogenéticas e as tendências evolutivas. Para as espécies compartilhadas entre esses estudos (n = 94), as estimativas de massa corporal foram muito semelhantes segundo regressão regular (inclinação, 1,10 ± 0,02 SE; r2 = 0,98, P < 0,001), assim como a estrutura dos filogenias em ambos os estudos baseados na γ de Baker, que estima a semelhança entre duas árvores de agrupamento hierárquico e varia entre −1 e 1 como correlação regular (γ = 0,962, P < 0,001) (figs. S1 e S2). Embora ambos os estudos cheguem a conclusões muito semelhantes e detectem uma redução excepcional do tamanho do corpo em nós ao longo da linhagem do caule de aves (22, 23), há duas diferenças notáveis: Lee et al. (22) relataram uma redução sustentada e gradual no tamanho do corpo ao longo da linhagem do caule de aves a partir de um grande terópode ancestral (175 kg), enquanto Benson et al. (23). ) sugeriu que essa miniaturização ocorreu de forma stepwise e mais tarde no tempo, após um período de aumento de tamanho na evolução dos terópodes precoces a partir de um ancestral menor (10 a 30 kg). Como o tamanho ancestral maior parece ser um artefato de amostragem incompleta e tendenciosa de taxa precoce (15) e a diminuição de tamanho foi observada por Novas et al. (46), as estimativas utilizadas aqui correspondem a médias não dimensionadas de massa corporal ancestral reconstruída e tempos de divergência obtidos em 20 filogenias candidatas por Benson et al. [apêndice S5 em (15 )]. O conjunto de dados utilizado não altera as conclusões gerais deste estudo, e as análises utilizando dados de massa corporal e filogenia de Lee et al. (22) são mostradas nos Materiais Suplementares (figos). S3 a S5).
Allometric equations for endotherms were obtained from the literature for MR (12) and C (13). For mathematical tractability and to ensure that results were comparable across different ranges of body size, we obtained parallel curves for ectotherms by dividing the intercept of these equations by 5 (14) and 2.5 (11). On the basis of these allometric curves, we then assigned typical ectothermic and endothermic values for the Tetanurae node (~370 kg, range 290 to 420 kg) that corresponds to the largest theropod ancestor in most reconstructions (15, 22) and for the basal bird (~0.93 kg, range 0.78 to 1.10 kg). Results are expressed as fold change in MR or C with respect to the ectothermic allometric curve throughout the study, calculated as the ratio of the observed estimate/expectation for a similar-sized ectotherm. Subsequently, from linear log-log MR and C curves connecting these two taxa (Fig. 2, B and C), we interpolated how these variables evolved in the bird stem lineage using the body size estimates reconstructed for intermediate nodes. With the MR and C calculated for these nodes combined with divergence time estimates, we then reconstructed how metabolic levels evolved along the bird stem lineage. This approach assumes, for simplicity, a constant rate of fold change in MR and C as body size decreases, which is unlikely. Nonetheless, the exceedingly high rates of body size reduction observed primarily between Neotetanurae and Paraves (15, 22, 23) constrain the period in which metabolic levels increased in a narrow temporal window, which should remain largely unaffected by the general shape of the evolutionary path connecting the end points (i.e., the ectothermic ancestor and its and endothermic descendant). For the remaining species in the theropod phylogeny, we assumed that they inherited the fold change in MR and C from their most recent ancestor in the bird stem lineage, shifted the intercept of the allometric curves accordingly to obtain appropriate estimates of MR and C accounting for size effects, and then calculated Tb − Ta with Eq. 1.
Null model
After quantifying the energy costs of evolving endothermy for the basal stem lineage leading to birds (Eq. 2), we built a null distribution of energy costs by simulating 10,000 different body size trajectories along this lineage under a null model. The body size distribution for the ancestral ectotherms was sampled from a uniform distribution ranging between 10 g and 100,000 kg, which encapsulate the range of body sizes observed within the theropod phylogeny, and the distribution of their descendent endotherms was constrained within this same range by removing those replicates falling outside this range. These boundaries are included to ensure that the body size null distributions fall within the range observed across higher vertebrates, which presumably reflect biomechanical or physiological constraints (e.g., simulating a 1-g endotherm is not realistic as sustaining a thermal gradient at this size is not really possible).
Body size evolution was simulated with an OU process, using a code written ad hoc. We used the σ2 and α parameters fitted to 20 candidate theropod phylogenies by Benson et al. (15), which measure, respectively, the intensity of random fluctuations in the evolutionary process and the strength of selection toward a presumed optimal trait value θ. To be as conservative as possible, from the seven single-optimum OU models with the best fit reported by Benson et al. (15), we used the parameters that resulted in the highest phenotypic variance following 10,000 diagnostic simulations: σ2 = 0.025 and α = 0.005 (obtained from the Theropoda tree 1 in their appendix S5; see figs. S6 and S7 for additional details on the null model and selected parameters). In addition, to remove the contribution of directional trends in these models and obtain random variation comparable to the empirical data, we used the same α and σ2 fitted for each tree and setting θ to the ancestral body mass [appendix S5 in (15)]. The amount of time between the ectothermic ancestor and endothermic descendant was set to 47 Ma, or the average difference (46.6 ± 2.9 Ma) between the Tetanurae and basal bird nodes across the candidate phylogenies (15).
Com essa abordagem, obtivemos uma distribuição nula dos custos de energia para evoluir a endotermia dos terópodes para os paravianos sob diferentes trajetórias de tamanho corporal, controlando a quantidade de tempo disponível para esta transição e usando taxas evolutivas de tamanho corporal inferidas a partir de dados fósseis. Posteriormente, testamos se o custo por grau estimado para a linhagem de haste das aves era menor do que o de 95% dos conjuntos de dados simulados, o que indicaria que a trajetória empírica é energeticamente mais barata do que a hipótese nula que sustenta as taxas de erro tipo I em 0,05, e sugere que a miniaturização observada constitui um "caminho evolutivo de menor resistência" do ponto de vista energético. Os resultados usando uma configuração de modelo nulo browniano α = 0,0, que é mais conservadora à medida que a variância do tamanho do corpo sob este modelo nulo deve aumentar, foram qualitativamente idênticos (fig. S8). Da mesma forma, os resultados do nosso modelo nulo também foram estatisticamente robustos à incerteza no tamanho do corpo ancestral do nódulo tétano, cuja faixa estimada entre 290 e 420 kg sempre resultou em custos reduzidos de energia associados à miniaturização com um P < 0,05.
Confirmações
Somos gratos a S. Finnegan, D. Rubilar-Rogers, A. Vargas, B. K. McNab, e três revisores anônimos por comentários sobre diferentes rascunhos deste estudo. Silhuetas em Fig. 1 foram feitas pelo Freepik de www.flaticon.com. Financiamento: Este trabalho foi parcialmente financiado por uma concessão da CONICITY PIA/BASAL FB 0002-2014 à F.B. e uma subvenção fondecyt 1170017 às contribuições do autor da E.L.R.: Todos os autores estiveram envolvidos na concepção do estudo. E.L.R. compilou os dados, realizou análises e escreveu o primeiro rascunho, que foi então editado por L.D.B., R.F.N., e F.B. Interesses concorrentes: Os autores declaram que não têm interesses concorrentes. Disponibilidade de dados e materiais: Todos os dados necessários para avaliar as conclusões do artigo estão presentes no artigo e/ou nos Materiais Complementares. Podem ser solicitados dados adicionais relacionados a este artigo aos autores. Todos os dados e scripts R utilizados neste estudo estão disponíveis no DRYAD (https://doi.org/10.5061/dryad.76hdr7ss0).
Material Suplementar
Resumo
Figo. S1. Relação entre reconstruções de tamanho corporal realizadas por Benson et al. (15, 23) e Lee et al. (22).
Figo. S2. Comparação entre as topologias da filogenia terópode reconstruída por Lee et al. (22) e Benson et al. (15, 23).
Figo. S3. A replicação da Fig. 2, exceto que, neste caso, as análises foram replicadas utilizando-se o conjunto de dados e filogenia por Lee et al. (22).
Figo. S4. A replicação da Fig. 4, exceto que, neste caso, as análises foram replicadas utilizando-se o conjunto de dados e filogenia por Lee et al. (22).
Figo. S5. Comparação entre níveis metabólicos reconstruídos ao longo da linhagem de haste de aves usando o conjunto de dados por Benson et al. (15) e Lee et al. (22), plotado contra a linha 1:1.
Figo. S6. Variância fenotípica simulada com os parâmetros de diferença montados por Benson et al. (15) para a filogenia terópode (parâmetros disponíveis em seu apêndice S5).
Figo. S7. Modelo de OU simulado sobreposto aos dados empíricos de Benson et al. (15) (seu apêndice S5), que mostra que este modelo pode replicar a distribuição de dados fenotípicos observados ao longo da filogenia terópode e fornecer um "modelo nulo" válido na ausência de direcionalidade (veja abaixo).
Figo. S8. Resultados do modelo nulo no texto principal em comparação com as expectativas de um modelo mais conservador assumindo a moção browniana.
Recursos
Arquivo (aaw4486_sm.pdf)
REFERÊNCIAS E NOTAS
1
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