O extinto tubarão Otodus megalodon era um superpredador transoceânico: inferências da modelagem 3D
Abstrato
Embora os dentes de tubarão sejam abundantes no registro fóssil, seus corpos raramente são preservados. Assim, nossa compreensão da anatomia do extinto Otodus megalodon permanece rudimentar. Usamos um fóssil excepcionalmente bem preservado para criar o primeiro modelo tridimensional do corpo desse tubarão gigante e o usamos para inferir sua ecologia de movimento e alimentação. Estimamos que um O. megalodon adulto poderia cruzar em velocidades absolutas mais rápidas do que qualquer espécie de tubarão hoje e consumir totalmente presas do tamanho dos predadores modernos. A preferência alimentar por presas grandes potencialmente permitiu que O. megalodon minimizasse a competição e forneceu uma fonte constante de energia para alimentar migrações prolongadas sem alimentação adicional. Juntos, nossos resultados sugerem que O. megalodon desempenhou um importante papel ecológico como superpredador transoceânico. Portanto, sua extinção provavelmente teve grandes impactos na transferência global de nutrientes e nas teias alimentares tróficas.
INTRODUÇÃO
A modelagem computacional deu aos paleontólogos a capacidade sem precedentes de usar fósseis excepcionalmente bem preservados para reconstruir todo o corpo de animais extintos, o que, por sua vez, permite estimativas de características biológicas da geometria resultante ( 1 – 4 ). Por exemplo, esqueletos completos de Tyrannosaurus rex foram usados para estimar uma massa adulta de ~ 5.000 a 10.000 kg ( 1 , 3 , 4 ). Esta tarefa é, no entanto, consideravelmente mais difícil para os tubarões extintos, cujos esqueletos cartilaginosos têm pouco potencial de preservação no registro fóssil e geralmente deixam para trás apenas dentes e ocasionalmente vértebras ( 5). Portanto, as características biológicas de tubarões extintos são tipicamente inferidas com base em extrapolações de parentes próximos e análogos ecológicos.
Otodus megalodon, membro da extinta família Otodontidae (ordem: Lamniformes), foi o maior tubarão macropredatório conhecido ( 6 ). Os restos fósseis deste gigante extinto consistem principalmente de dentes. Com base na idade, morfologia e distribuição mundial desses dentes, foi proposto que essa espécie era um predador cosmopolita que viveu do Mioceno ao Plioceno [23 a 2,6 milhões de anos (Ma) atrás; ( 6 – 10 )]. Sua extinção foi atribuída a uma redução de habitats costeiros produtivos no final do Plioceno, o que provavelmente causou a perda de outras espécies de megafauna marinha, muitas das quais poderiam ter sido presas de O. megalodon , e o aparecimento de potenciais competidores ( 9 ,11 ).
O comprimento do corpo do icônico O. megalodon foi inferido com base nas medidas dos dentes e comparações com o grande tubarão branco existente ( Carcharodon carcharias : ordem Lamniformes, família Lamnidae), que é considerado o melhor análogo ecológico disponível, apesar de pertencer a uma família diferente ( 12 , 13 ). Por exemplo, extrapolações da relação entre altura da coroa do dente e comprimento total (ou seja, comprimento do focinho até a ponta da cauda; aqui TL) em C. carcharias ( 12 ) sugeriram um TL máximo de 14 a 18 m para O . megalodon ( 6 , 7 , 13). Mais recentemente, no entanto, um TL máximo de 20 m foi calculado com base na largura da coroa do dente de dentições associadas de outros tubarões lamniformes ( 14 ). As dimensões das partes do corpo de O. megalodon também foram estimadas usando vários análogos lamniformes, sugerindo que um adulto de ~ 16 m O. megalodon teria uma cabeça de 4,7 m de comprimento, uma barbatana dorsal de 1,6 m de altura e uma cauda de cerca de 4 m alta ( 15 ).
A massa corporal de O. megalodon em diferentes estágios de vida (por exemplo, ~48.000 kg para um indivíduo de ~16 m) também foi estimada com base em centros vertebrais e extrapolações de C. carcharias ( 7 ). As colunas vertebrais quase nunca se preservam, com apenas dois espécimes, até onde sabemos, relatados em depósitos do Mioceno na Bélgica e na Dinamarca ( 7 , 16 ). A coluna da Bélgica consiste em 141 centros (IRSNB P 9893; anteriormente rotulado como IRSNB 3121) e foi previamente examinado por Gottfried et al. ( 7), que concluiu que pertencia a um único indivíduo, sem dúvida um fóssil excepcional devido ao grande número de centros preservados. Embora um estudo recente tenha examinado as bandas de crescimento de três dos centros e concluído que o IRSNB P 9893 morreu aos 46 anos ( 17 ), nenhum estudo, anterior ou posterior, tentou reconstruir este espécime em detalhes com base em sua coluna vertebral.
Evidências fósseis de marcas de mordida em ossos lançaram alguma luz sobre a autoecologia de O. megalodon ( 18 – 21 ). Por exemplo, foi levantada a hipótese de que O. megalodon predava preferencialmente cetáceos de tamanho pequeno a médio [por exemplo, 2,5 a 7 m; ( 19 , 20 )], como as extintas Piscobalaena nana ( 19 ) e Xiphiacetus bossi ( 20 ). As presas maiores incluem táxons relacionados com a jubarte moderna ( Megaptera novaeangliae ) ou baleias azuis [ Balaenoptera musculus ; ( 18 )]. Evidências de isótopos de cálcio sugeriram ainda queO. megalodon ocupou um nível trófico mais alto do que C. carcharias ( 22 ), que tipicamente consome presas comparativamente pequenas em sua totalidade [por exemplo, tubarões, Carcharhinus obscurus e Prionace glauca , e golfinhos, Tursiops truncatus e Delphinus delphis ; ( 23 , 24 )], e percorre grandes distâncias através dos oceanos ( 25 ). Por último, foi proposto que um O. megalodon adulto poderia atingir velocidades de cruzeiro de 1,3 a 1,4 m/s ( 26 , 27 ) e velocidades de explosão de 10,3 m/s ( 26), e que tal habilidade foi potencializada pela mesotérmia ( 26 ), uma adaptação termorreguladora que eleva a temperatura dos músculos locomotores ( 28 ). A suposta fisiologia mesotérmica de O. megalodon tem sido apoiada por várias linhas de evidência, incluindo análises comparativas, isótopos estáveis e modelos de distribuição de espécies ( 9 , 26 , 29 ).
Apesar desses avanços na compreensão de O. megalodon , sua anatomia de corpo inteiro e aspectos críticos de sua ecologia permanecem obscuros ou desatualizados. Por exemplo, sua massa corporal, uma característica chave para inferir outras propriedades ecofisiológicas, foi estimada pela última vez no início de 1990 com base na suposição de que C. carcharias é um descendente direto de O. megalodon ( 7 ), que desde então tem sido desfavorecido ( 30 ). Dados os avanços mais recentes na modelagem computacional, agora é possível fazer uma reconstrução mais abrangente e atualizada de O. megalodon para estimar várias características biológicas desse extinto tubarão.
Aqui, criamos o primeiro modelo tridimensional (3D) do corpo de O. megalodon e o usamos para inferir sua ecologia de movimento e alimentação. Primeiro, reconstruímos o esqueleto axial usando varreduras 3D da excepcional coluna vertebral IRSNB P 9893 da Bélgica, uma dentição associada dos Estados Unidos e um condrocranium de C. carcharias ( Fig. 1 e figs. S1 e S2). Completamos o modelo adicionando “carne” ao redor do esqueleto usando uma varredura de corpo inteiro de C. carcharias ( Fig. 1 ) e o ajustamos com base em uma reconstrução 2D de O. megalodon que explica outros análogos [ou seja, Isurus e Lamna spp.; veja Materiais e Métodos; (15 )]. Quantificamos TL, volume e tamanho da abertura do modelo 3D completo. O volume foi então usado para calcular a massa corporal. Por último, estimamos a velocidade de natação do modelo, o volume do estômago, as demandas energéticas diárias e as taxas de encontro de presas com base em suas relações matemáticas com a massa em tubarões existentes. Nossos resultados revelam o papel ecológico potencialmente distinto que O. megalodon desempenhou nos oceanos globais, avançando nosso conhecimento sobre os impactos das espécies de megafauna nos ecossistemas marinhos em tempo profundo e as potenciais consequências ecológicas de suas extinções.
Fig. 1 . Procedimento de modelagem.
( A ) Amostra de 11 dos 141 centros vertebrais da coluna de Otodus megalodon (IRSNB P 9893). ( B ) Varredura 3D e reconstrução da coluna vertebral de O. megalodon , com os centros de (A) ligados à sua posição correspondente. ( C ) Amostra de sete dentes de O. megalodon da dentição UF 311000 (vista lingual) com suas respectivas posições (maiúsculas denotam dentes superiores; minúsculas referem-se a dentes inferiores; “A” denota dentes anteriores e “L” lateral). ( D ) Varredura 3D e reconstrução da dentição UF 311000 (vista labial) com as etiquetas correspondentes de (C). ( E ) Varredura 3D de Carcharodon carchariascondrocrânio usado para modelar a cabeça de O. megalodon . ( F ) C. carcharias condrocrânio com dentição UF 311000 e coluna IRSNB P 9893 anexada e aros contornando a cabeça do modelo. ( G ) Varredura 3D do corpo inteiro do espécime de C. carcharias utilizado para reconstrução da carne com metodologia de aro elíptica indicada para ( H ) nadadeira dorsal, ( I ) nadadeiras peitorais, ( J ) abdômen, ( K ) nadadeiras pélvicas e ( L ) nadadeira caudal. ( M ) Modelo esquelético de base com aros octogonais que marcam os limites da carne. ( N ) Malha poligonal elevada final deO. megalodon utilizado para análises em vista lateral e ( O ) vista dorsal. ( P ) Visualização do gape aberto em ângulo de 75° na visão oblíqua e ( Q ) ângulo do gape de 35° na visão lateral.
RESULTADOS
Reconstrução anatômica
Usamos uma abordagem baseada em aro para construir um modelo 3D do corpo inteiro de O. megalodon no Blender 2.80 ( www.blender.org ). Ajustamos o modelo inicial com base em uma reconstrução 2D anterior ( 15 ) para levar em conta as incertezas filogenéticas e a variação intraespecífica entre lamniformes (ver Materiais e Métodos). O modelo completo ( Fig. 1 ) foi primeiro medido diretamente no Blender, resultando em um TL de 15,9 m ( Tabela 1 ). Em seguida, foi importado para o MeshLab ( 31 ), onde foi computado um volume de 58,1 m 3 . Usamos esse volume e sua relação com a densidade de tubarões pelágicos em relação à água do mar ( 32 ) para calcular uma massa corporal de 61.560 kg (Tabela 1 ). Embora nossa metodologia ( 1 – 4 ) seja considerada para fornecer estimativas de massa precisas em táxons existentes e extintos ( 2 , 3 ), testamos sua validade de melhor caso com base em um espécime de C. carcharias de tamanho conhecido. Para fazer isso, medimos o volume de nossa varredura de corpo inteiro de C. carcharias ( Fig. 1G ; veja Materiais e Métodos), estimamos sua massa e comparamos com a massa medida empiricamente (164 kg; veja Materiais e Métodos). Descobrimos que a massa estimada a partir da varredura volumétrica 3D é 17,5% menor do que a massa relatada da amostra quando foi pesada in situ.
Tabela 1 . Propriedades calculadas da reconstrução completa de O. megalodon .
COM, centro de massa; DER, necessidade energética diária; TL, comprimento total. As direções do eixo COM são as seguintes: lateral ( x ); posterior ( y ); dorsais ( z ). IC = intervalos de confiança de 95% das equações.
Estimativas de velocidade de natação
Calculamos a velocidade de cruzeiro absoluta (metros por segundo, aqui m/s) do O. megalodon modelado usando uma relação previamente estabelecida entre velocidade e massa corporal, com base em 391 indivíduos em 28 espécies de tubarões existentes ( 33 ). Também convertemos esse cálculo em velocidade de cruzeiro relativa (comprimentos de carroceria por segundo, aqui BL/s). Nossos resultados sugerem uma velocidade absoluta média de 1,4 m/s (5 km/hora), com intervalo de confiança (IC) de 95% de 0,5 a 4,1 m/s. A velocidade de cruzeiro relativa média foi de 0,09 BL/s (IC 95% = 0,03 a 0,26 BL/s; Tabela 1). Os amplos valores de CI desses cálculos refletem a variação de tamanho dos tubarões existentes e as incertezas inerentes à estimativa de propriedades biológicas para animais extintos, especialmente um de tamanho tão grande em comparação com seus parentes vivos. Considerando que os ICs superiores são particularmente implausíveis para um tubarão tão grande ( 34 ), nossas inferências e interpretações são baseadas na velocidade média de cruzeiro, que, embora não assumida como precisa, concorda com estimativas anteriores ( 26 , 27 ).
Comparamos a velocidade de cruzeiro absoluta média estimada do modelo com os valores médios das 28 espécies mencionadas acima [ver Materiais e Métodos; ( 33 )] e descobriu que um O. megalodon ~ 16 m foi capaz de cruzar mais rápido do que todas as espécies vivas consideradas (dados S1), incluindo o tubarão salmão mesotérmico ( Lamna ditropis ), o tubarão-sardo ( Lamna nasus ) e o tubarão branco tubarão ( C. carcharias ; Fig. 2A ). Também comparamos a velocidade de cruzeiro absoluta média do modelo com os 391 indivíduos pertencentes às 28 espécies e descobrimos que um O. megalodon de ~ 16 m ( Fig. 2B, #1) poderia nadar 7 vezes mais rápido que o maior indivíduo no conjunto de dados, um tubarão-baleia de 18 m TL, 24.800 kg ( Rhincodon typus , um filtro alimentador ectotérmico; Fig. 2B , #2), e 60 vezes mais rápido que o indivíduo mais lento, um TL de 4 m, R. typus de 215 kg ( Fig. 2B , #3). Por outro lado, a velocidade de cruzeiro absoluta estimada do modelo foi duas vezes mais lenta que a de quatro macropredadores mesotérmicos: três C. carcharias de 428, 874 e 750 kg (3,6, 4,6 e 4,4 m TL; Fig. 2B , #4, # 5 e #6, respectivamente) e um Isurus oxyrinchus de 16 kg (1,1 m TL) ( Fig. 2B, #7). Além disso, a velocidade de cruzeiro absoluta do modelo foi semelhante à de um Cetorhinus maximus de 3800 kg (8 m TL) (um filtro alimentador ectotérmico; Fig. 2B , #8), um 494 kg (3,8 m TL) C. carcharias ( Fig. 2B , #9), e um I. oxyrinchus de 23 kg (1,42 m TL) ( Fig. 2B , #10). Repetimos essas comparações usando a velocidade de cruzeiro relativa, que é ajustada ao tamanho da carroceria (consulte Materiais e Métodos). Como esperado, dada a natureza da métrica, a 0,09 BL/s, o modelo O. megalodon ~ 16 m foi considerado mais lento do que quase todos os tubarões macropredatórios (fig. S3A), mas permaneceu consideravelmente mais rápido do que os filtradores de tamanho semelhante (ou seja, um tipo R. de 18 mnatação a 0,01 BL/s; FIG. S3B, #2).
Fig. 2 . Velocidades absolutas de cruzeiro dos tubarões.
( A ) Velocidades médias de cruzeiro de todas as espécies de tubarões coletadas nos dados S1 ( n = 28 mais o modelo O. megalodon ), com barras de erro extraídas de vários indivíduos por espécie. Um asterisco (*) indica que a estimativa de velocidade de O. megalodon foi feita a partir da Eq. 2 em vez da média de várias velocidades. Espécies sem barras de erro são aquelas das quais apenas um indivíduo foi registrado. ( B ) Massa e velocidade média de cruzeiro de todos os tubarões individuais nos dados S1 ( n = 392) plotados em uma escala logarítmica. As espécies marcadas são as seguintes: (1) O. megalodon , (2 e 3) o tubarão-baleia ( Rhincodon typus ), (4 a 6) o grande tubarão branco (Carcharodon carcharias ), (7) o tubarão mako ( Isurus oxyrinchus ), (8) o tubarão-frade ( Cetorhinus maximus ), (9) C. carcharias e (10) I. oxyrinchus (ver texto para detalhes de indivíduos específicos) .
Estimativas de ingestão de presas
Estimamos o tamanho da abertura do modelo e o volume do estômago para inferir o tamanho máximo das presas. O tamanho da abertura foi quantificado no Blender em diferentes ângulos (fig. S4). Nossos cálculos indicaram uma altura de abertura de 1,2 m em um ângulo de 35° e de 1,8 m em 75°. A largura da abertura mediu 1,7 m em ambos os ângulos de 35° e 75° ( Tabela 1 ). Para estimar o volume estomacal, determinamos a relação entre massa corporal e volume estomacal em C. carcharias dissecando e examinando os estômagos de 12 indivíduos (ver Materiais e Métodos). Usamos C. carcharias como o único proxy para esta e análises subsequentes de ingestão de presas por causa de suas semelhanças inferidas na dieta e metabolismo ( 19 , 20 , 26 , 35). Nossos resultados sugerem que o modelo O. megalodon tinha um estômago de 9.605 litros (IC 95% = 8.487 a 10.722 litros; Tabela 1 ). Comparamos nossos resultados com o tamanho de potenciais presas contemporâneas, bem como seus parentes modernos (consulte Materiais e Métodos; Tabela 2 ) e descobrimos que presas de tamanho médio entre 3 e 6 m ( Tabela 2 ) podem ter sido ingeridas em muito poucas mordidas , assumindo um ângulo de abertura de 75° ( 7 ). Por exemplo, um P. nana de 5 m , uma presa proposta de O. megalodon com base em marcas de mordida ( 19), poderia ter sido comido em apenas três mordidas de acordo com nossas estimativas. Presas maiores de 7 a 8 m teriam então que ser cortadas em cinco ou mais pedaços. Além disso, assumindo um limite de 70% de plenitude estomacal ( 36 ) , descobrimos que enquanto presas hipotéticas completas de 8 m (p . a baleia jubarte moderna, M. novaeangliae ) não poderia. Esses resultados também foram encontrados ao utilizar os ICs superior e inferior das estimativas de volume estomacal ( Tabela 2 ); assim, as interpretações posteriores basearam-se na estimativa média de 9.605 litros.
Tabela 2 . Massa corporal e volume de presas putativas de O. megalodon .
O volume de cada táxon é comparado com o volume estomacal estimado do modelo de O. megalodon (9605 litros) para determinar se poderia ter sido completamente consumido (“Ingestão completa?”). Estabelecemos um limite de 70% do volume estomacal para consumo total de presas ( 36 ). As densidades de energia para taxa de mamíferos marinhos vêm de estimativas de corpo inteiro para sirênios (1257 kcal/kg), golfinhos (3052 kcal/kg) e baleias (7314 kcal/kg), e estimativas musculares para C. carcharias ( 42 ). Todas as fontes da literatura para comprimento corporal, massa corporal e densidade de energia podem ser encontradas na tabela S6. Táxons extintos são indicados por punhais (†).
Estimamos as demandas energéticas do modelo usando a relação previamente estabelecida entre massa corporal e necessidade diária de energia com base em indivíduos de 16 C. carcharias [ver Materiais e Métodos; ( 37 )]. Descobrimos que o modelo de O. megalodon exigia 98.175 kcal por dia (IC 95% = 78.085 a 123.067 kcal/dia; Tabela 1 ), que é 20 vezes maior do que um C. carcharias adulto [4871 kcal para ~900- kg individual; ( 37 , 38 )]. Comparamos esse resultado com substâncias ricas em calorias de presas em potencial ( Tabela 2 ) para estimar as contribuições calóricas da ingestão de presas, assumindo 70% de eficiência de assimilação ( 39). Dado que 30 kg de gordura de cetáceos contém ~ 200.000 kcal ( 38 ) com base em um valor de 6.667 kcal/kg ( 37 ), um O. megalodon ~ 16 m poderia ter atendido suas demandas de energia consumindo ~ 21 kg de gordura por dia (IC 95% = 16,73 a 26,37 kg). Como 15 a 33% do corpo de um mamífero marinho é gordura ( 40 , 41 ), aproximadamente 81,3% de um X. bossi de 123 kg e apenas 0,01% de um O. orca de 6.000 kg ( Tabela 2 ) teriam satisfeito as demandas calóricas diárias de um adulto O. megalodon . Da mesma forma, estima-se que o fígado de tubarão tenha uma densidade energética de 8.150 kcal/kg ( 42). Assim, um adulto O. megalodon também pode ter atendido suas demandas energéticas diárias consumindo ~ 17,2 kg de fígado de tubarão (IC 95% = 13,69 a 21,57 kg). Dado que até 28% da massa corporal de C. carcharias é fígado ( 43 ), um adulto O. megalodon pode ter atendido suas demandas energéticas diárias consumindo ~ 1,4% do fígado de um C. carcharias de 7 m [3271 -kg de massa corporal ( 44 ); 915,8 kg de fígado ( 43 )]. Por último, estima-se que o músculo de tubarão tenha uma densidade de energia de ~4400 kcal/kg em C. carcharias ( 42 ). Assim, O. megalodonpoderia ter atendido suas demandas energéticas diárias consumindo ~31,9 kg de músculo de tubarão (IC 95% = 25,35 a 39,96 kg).
Usamos ainda um processo aleatório para calcular o acúmulo de energia líquida ( 45 ) para modelar as taxas de encontro de presas que O. megalodon precisaria para sustentar sua população. Para tanto, utilizamos (i) as propriedades do modelo 3D ( Tabela 1 ), incluindo a taxa de gasto energético; (ii) a energia total contida no corpo inteiro de cada presa putativa ( Tabela 2 ); e (iii) a abundância relativa de tais presas (tabela S1) ( 46 ). Nossos resultados indicam que se O. megalodon hipoteticamente se alimentasse exclusivamente da menor presa (por exemplo, 2 a 3 m; Tabela 2 ), ele teria que comer, em média, uma vez a cada 1,3 dias para sustentar sua população ( Fig. 3). Em contraste, O. megalodon poderia ter comido apenas a cada 145 dias (ou seja, 5 meses) se se alimentasse exclusivamente da maior presa (p . ) teria sustentado O. megalodon por 15,5 dias. Por último, se se alimentasse exclusivamente da maior presa que pudesse ser completamente consumida (ou seja, 8 m; Tabela 2 ), a energia ingerida sustentaria O. megalodon por 63 dias (2 meses). Este resultado para as taxas médias de encontro de presas com base em nosso modelo probabilístico é amplamente espelhado ao usar a razão entre a energia ingerida e a energia gasta por dia.
Fig. 3 . Taxas de encontro de presas.
Taxa média de predação necessária de várias presas putativas de O. megalodon assumindo que elas são a única fonte de alimento e assumindo 70% de eficiência de assimilação para a população simulada a ser mantida (ver texto para detalhes). A massa corporal e as densidades de energia de todas as presas estão registradas na Tabela 2 . Observe que a linha de conexão não é linear. Símbolos de punhais e formas de animais cinzas denotam táxons extintos. Formas de animais pretos denotam espécies existentes.
DISCUSSÃO
Tamanho do corpo
O TL calculado (15,9 m) para o modelo 3D baseado no IRSNB P 9893 é marcadamente mais longo do que o estimado anteriormente para este espécime [9,2 m; ( 7 )]. Quando dimensionado para o tamanho real no Blender (155 mm de diâmetro no centro 4; consulte Materiais e Métodos), a coluna completa sozinha foi de 11,1 m. As diferenças de tamanho provavelmente decorrem do fato de que a estimativa anterior foi baseada na relação entre o maior diâmetro do centrum e TL em C. carcharias e, portanto, baseada apenas no centrum 4 ( 7 ). No entanto, existem alguns problemas com esta última abordagem. Primeiro, assumiu implicitamente que O. megalodon era um ancestral direto de C. carcharias , que agora é desfavorecido ( 30). Em segundo lugar, assumiu que ambas as espécies têm números de vértebras e estrutura de coluna semelhantes (ou seja, proporções semelhantes de centros caudal e pré-caudal); no entanto, o número de vértebras varia mesmo dentro de membros da mesma família ( 47 ). Por último, embora o centro utilizado para estimar o TL seja proveniente de um fóssil excepcionalmente bem preservado, ainda não é um espécime inteiramente completo ( 7 ); portanto, não se sabe se esse foi de fato o maior centrum. Centrais maiores de O. megalodon foram relatados em outros lugares, com o maior medindo 230 mm de diâmetro ( 16 ). Nossa reconstrução 3D de O. megalodon também é maior do que um tamanho máximo de 14,2 a 15,3 m proposto anteriormente com base em dentes anteriores superiores ( 13). O grande tamanho do modelo combinado com a existência de centros vertebrais conhecidos ~50% maiores que os do IRSNB P 9893 ( 16 ) suporta uma sugestão mais recente de que O. megalodon pode ter atingido um TL máximo de 20 m ( 14 ).
Nossa massa corporal estimada (61.560 kg; Tabela 1 ) também foi ~23% maior do que a inferida anteriormente para um O. megalodon de 16 m com base na relação entre TL e massa em C. carcharias [47.690 kg; ( 7 )]. Essa diferença de massa pode ser devido à dependência de C. carcharias em estimativas anteriores, enquanto ajustamos nosso modelo para considerar vários análogos, ou seja, todos os membros da família Lamnidae (ordem Lamniformes; veja Materiais e Métodos). Foi demonstrado que a incorporação de múltiplos lamnídeos resulta em reconstruções do corpo de O. megalodon mais encorpadas ( 15 ). O uso de vários análogos para reconstruir o corpo de O. megalodonfoi recentemente questionado com base em uma suposta falta de relação entre forma corporal e termofisiologia em lamniformes ao analisar desenhos de todas as 15 espécies existentes ( 48 ). No entanto, a justificativa para o uso de múltiplos análogos para reconstruir o corpo de O. megalodon baseia-se na combinação da ecologia com a termofisiologia, pois ambas determinam a estratégia de natação e, consequentemente, a forma corporal em tubarões ( 29 , 49 ). Assim, os análogos usados para informar a reconstrução de O. megalodon abrangem apenas os lamniformes que compartilham dieta, estratégia alimentar e fisiologia termorreguladora semelhantes ( 15 ). Estes incluem a família Lamnidae ( 49 –52 ), mas exclui os filtradores ectotérmicos (famílias Cetorhinidae e Megachasmidae) e a família Alopiidae, que inclui uma espécie mesotérmica, mas apresenta adaptações anatômicas (ou seja, nadadeiras caudais alargadas) para um comportamento de caça especializado ( 53 ) improvável de ser análogo ao O. megalodon ( 18-21 ) . _ Assim, a suposta falta de uma relação entre a forma do corpo e a termofisiologia em lamniformes existentes com base na inclusão de espécies não análogas a O. megalodon ( 48 ) não é apenas irrelevante para a reconstrução das espécies extintas como proposto em ( 15 )), mas também em desacordo com estudos anteriores demonstrando convergência de forma corporal entre táxons mesotérmicos, incluindo tubarões lamnídeos, atuns ( 49 , 50 ) e ictiossauros ( 54 , 55 ). Portanto, afirmamos que, embora C. carcharias seja o melhor análogo ecológico disponível de O. megalodon, o uso de vários lamnídeos para informar nossa reconstrução 3D é apropriado, dadas as incertezas sobre as inter-relações entre Lamniformes extintos e existentes (consulte Materiais e Métodos). Dado que nosso teste de validade de melhor caso sugere que nossa abordagem volumétrica não resulta em superestimativas (consulte Materiais e Métodos), consideramos uma massa de 61.560 kg conservadora para inferir parâmetros ecológicos com base em tubarões existentes. Juntos, nossos resultados de tamanho corporal sugerem que o espécime IRSNB P 9893 é maior do que o proposto até agora e maior do que o tamanho máximo estimado para O. megalodon com base apenas nos dentes anteriores ( 13 ). Esses resultados destacam a importância de usar outras partes do corpo além dos dentes anteriores e vários análogos para inferir o tamanho desse tubarão extinto.
Ecologia do movimento
As estimativas absolutas de velocidade de cruzeiro (m/s) e comparações em nível de espécie ( Fig. 2A ) sugerem que o indivíduo reconstruído de ~16 m foi capaz de cruzar mais rápido do que todas as espécies existentes analisadas ( 33 ), incluindo sua mesotérmica, macropredatória, existente mais próxima parentes. Notavelmente, o modelo também foi muito mais rápido do que a maior espécie de tubarão existente, que é o tubarão-baleia ectotérmico filtrador ( R. typus ; tamanho máximo, ~18 m; Fig. 2A ) ( 35 ). Uma velocidade de cruzeiro mais rápida que R. typus também foi encontrada ao considerar a velocidade relativa (BL/s), uma métrica inversamente correlacionada com o tamanho da carroceria (fig. S3A). É bem comprovado que a mesotérmica permite que todos os tubarões cavala [família Lamnidae:C. carcharias , Isurus spp. e Lamna spp.; ( 49 , 50 )] e a debulhadora comum [ Alopias vulpinus ; ( 56 )] para atingir velocidades mais rápidas do que suas contrapartes ectotérmicas ( 51 , 52 ). Diferentes linhas de evidência sugeriram que O. megalodon também apresentava essa adaptação termorreguladora ( 26 , 35 ). Dado que nossa velocidade de cruzeiro estimada para O. megalodon foi baseada principalmente em espécies ectotérmicas, portanto mais lentas [ver Materiais e Métodos; ( 51 , 52 )], consideramos conservador.
A capacidade potencial de O. megalodon para cruzar em velocidades absolutas mais rápidas do que outras espécies ( Fig. 2A ) permitiria que ele se movesse por distâncias maiores, aumentando assim as taxas de encontro de presas ( 51 ). Fósseis de mamíferos marinhos com múltiplas mordidas da Formação Mioceno Pisco do Peru têm sido usados para levantar a hipótese de que O. megalodon pode ter explorado colônias de pinípedes para forrageamento ( 19 ). Assim, os benefícios ecológicos de uma velocidade de cruzeiro mais rápida provavelmente permitiram que O. megalodon se movesse entre locais de alimentação distantes, uma tática de predação também usada por C. carcharias para encontrar presas abundantes e ricas em calorias ( 57). No geral, nossas comparações de velocidade absoluta de cruzeiro em nível de espécie sugerem que O. megalodon era, em geral, um nadador adepto capaz de realizar longas migrações, talvez até mais longe do que as espécies existentes. Nos oceanos modernos, um C. carcharias nadando a uma velocidade média de cruzeiro de 1,3 m/s (0,1 m/s mais lento que O. megalodon ) pode viajar até 11.110 km por todo o Oceano Índico ( 25 ). Considerando que animais grandes e altamente móveis impulsionam desproporcionalmente o movimento de nutrientes entre as regiões marinhas hoje ( 58 ), propomos que O. megalodonprovavelmente desempenhou um importante papel ecológico no transporte de nutrientes através dos oceanos. Assim, a extinção desta espécie pode ter afetado negativamente a transferência global de nutrientes, potencialmente comprometendo a diversidade, produtividade e estabilidade do ecossistema [por exemplo, ( 58 , 59 )].
Comparações em nível individual entre a velocidade de cruzeiro absoluta (m/s) de O. megalodon com a dos 391 tubarões analisados, combinadas com estimativas de cruzeiro relativas (BL/s), fornecem pistas adicionais sobre as interações bióticas dessa espécie extinta. Alguns indivíduos macropredatórios menores podem exceder a velocidade absoluta de cruzeiro de ~16 m O. megalodon [ou seja, dois adultos ( Fig. 2B , nos. 5 e 6) e um subadulto ( Fig. 2B , #4) C. carcharias e um juvenil de I. oxyrinchus ( Fig. 2B , nº 7, e dados S1)]. Da mesma forma, a velocidade relativa de cruzeiro (BL/s) do modelo O. megalodon ( Tabela 1) foi considerado mais lento do que quase todos os outros tubarões macropredadores (fig. S3). Este achado é esperado dado o tamanho do modelo ( Fig. 1 ) em relação às espécies existentes. No entanto, quando tomados em conjunto, esses resultados sugerem que, apesar da capacidade potencial de O. megalodon de se mover por distâncias maiores do que qualquer outra espécie hoje, seu tamanho gigantesco provavelmente impôs restrições às suas habilidades de natação quando comparado a indivíduos macropredatórios menores. Por exemplo, o fato de que a velocidade absoluta de um O. megalodon de 16 m poderia hipoteticamente ser excedida por um adulto C. carcharias , que compartilharia uma dieta semelhante ( 60 ), sugere que os antigos tubarões brancos [por exemplo, Carcharodon hubbelli, uma espécie de 5 m ( 14 ) que se sobrepõe com O. megalodon na Formação Pisco ( 30 )] também poderia cruzar mais rápido, potencialmente superando-o. Embora isso seja altamente especulativo, uma vez que estimamos apenas a velocidade de cruzeiro e não a velocidade de explosão, que está diretamente relacionada à captura de presas ( 61 , 62 ), observou-se que pequenas C. carcharias competem com indivíduos maiores usando velocidades de explosão rápidas ao emboscar presas ( 61 , 62 ) 61 ). Além disso, foi proposto anteriormente que um O. megalodon de 18 m poderia atingir velocidades de explosão de 10 m/s ( 26 ), enquanto um C. carcharias de 3,4 m pode atingir pelo menos 12 m/s (62 ). Dado que a massa corporal é curvilinearmente correlacionada com a velocidade absoluta de explosão em ambos os táxons terrestres e marinhos ( 34 ), a velocidade de explosão de O. megalodon foi provavelmente limitada pelo arrasto produzido por seu tamanho gigantesco ( 32 ). Portanto, a velocidade máxima de O. megalodon teria sido alcançada por indivíduos mais jovens, enquanto aqueles que se aproximavam de 16 m [que é próximo ao tamanho máximo ( 6 , 14 )] teriam sido caçadores menos ágeis. O aparecimento de potenciais competidores no final do Mioceno já foi proposto como tendo contribuído para a extinção de O. megalodonno Plioceno, além da perda de habitat devido às oscilações do nível do mar e ao declínio de presas potenciais ( 9 – 11 ). Embora nossas comparações absolutas de velocidade de cruzeiro não forneçam evidências suficientes para propor que os antigos tubarões brancos foram capazes de atingir velocidades de explosão mais rápidas para ataques predatórios mais rápidos e eficazes, elas implicam que, se O. megalodon enfrentasse competição, teria sido com menores, ainda macropredadores homeotérmicos adultos. Estudos futuros considerando velocidades de explosão podem lançar mais luz sobre as interações competitivas entre O. megalodon e outros tubarões.
Ecologia alimentar
Nossos resultados de tamanho e ingestão de presas sugerem que um O. megalodon de ~ 16 m pode ingerir completamente, e em apenas cinco mordidas, presas tão grandes quanto O. orca (ou seja, 8 m), um dos principais consumidores nas modernas teias alimentares marinhas ( 63 ). O cachalote macroraptorial Zygophyseter varolei ocupou um nicho ecológico semelhante às orcas modernas no Mioceno e provavelmente se sobrepôs a O. megalodon ( 64 , 65 ). Z. varolei só é conhecido a partir de um espécime holótipo da Itália e estima-se que alcance 7 m de comprimento ( 64 , 65 ). Assim, O. megalodonpoderia potencialmente ter consumido totalmente esse grande predador. Tal comportamento predatório seria semelhante ao de grandes predadores existentes, como C. carcharias , que pode consumir totalmente os golfinhos em dois pedaços ( 24 ). A capacidade potencial de O. megalodon de consumir totalmente grandes predadores tem duas implicações ecológicas principais. Primeiro, ele suporta descobertas anteriores de O. megalodon sentado em um nível trófico mais alto do que os predadores de ápice hoje com base em isótopos de cálcio ( 22), implicando ainda uma importante função ecológica como um superpredador de ápice. Em segundo lugar, ao considerar também as potenciais interações competitivas de nossas análises de velocidade de natação, sugere ainda a possibilidade de uma preferência alimentar por presas grandes. Embora tenha sido previamente levantada a hipótese de que O. megalodon preferia presas de 2 a 7 m ( 19 , 20 ), estudos empíricos mostraram que grandes tubarões atacam uma gama mais ampla de tamanhos do que suas contrapartes menores ( 66 ). Além disso, um dos benefícios do gigantismo em táxons marinhos macropredatórios é a capacidade de explorar nichos menos competitivos consumindo grandes presas ( 29 , 35 , 67). Por exemplo, enquanto as baleias dentadas tendem a se alimentar de grandes manchas de pequenas presas, os maiores cachalotes podem adquirir quantidades semelhantes de energia comendo apenas alguns itens grandes e de alta energia ( 67 ). Ganhos energéticos semelhantes de presas frequentes, mas pequenas, em relação a presas menos frequentes, mas grandes, também foram encontrados em nossa análise de encontro de presas de O. megalodon ( Fig. 3 ). Assim, é possível que grandes indivíduos de O. megalodon possam ter minimizado a competição ao atingir presas grandes.
Nossos resultados sugerem ainda que presas grandes teriam fornecido calorias de O. megalodon bem além de suas demandas energéticas e teriam sido encontradas com frequência suficiente para sustentar populações adultas ( Fig. 3 e tabela S1). Embora a predação frequente de presas menores, como X. bossi ou Metaxytherium ( Tabela 2 ) também fosse suficiente para as necessidades calóricas de O. megalodon ( Fig. 3 e tabela S1), é comum que grandes tubarões macropredadores consumam muito mais do que suas necessidades calóricas. necessidade de ingestão diária de energia de cada vez, particularmente mesotérmicos que ventilam carneiros que precisam nadar continuamente para adquirir oxigênio e metabolismo de energia ( 32,33 ) ., 57 ). Por exemplo, C. carcharias adultas podem consumir mais de 30 kg de gordura de uma grande carcaça de cetáceos sem encher seus estômagos, o que é suposto sustentá-los por até 1,5 meses, assumindo velocidade de cruzeiro contínua ( 38 ). Além disso, eles foram observados comendo golfinhos inteiros ( 24 ), o que forneceria até 60 vezes sua necessidade diária de energia [44 kg de gordura em um golfinho de 200 kg = ~ 293.000 kcal ( 41 )]. A ingestão de presas além das demandas energéticas diárias também é comum em outros predadores aquáticos de topo, como ursos polares ( Ursus maritimus ), que podem obter calorias suficientes para viver até 60 dias consumindo totalmente uma foca adulta ( 68). Em tubarões, como C. carcharias, o excesso de energia do consumo de calorias além de suas necessidades diárias é armazenado nos lipídios do fígado, sustentando-os durante migrações prolongadas ( 57 ). Isso se encaixa na hipótese estabelecida de que grandes táxons mesotérmicos têm limites metabólicos específicos de massa mais altos [por exemplo, ( 29 )], o que reduz notavelmente o custo de transporte e aumenta a capacidade de jejum ( 69 ). O hipotético consumo total de um cetáceo do tamanho de um moderno O. orca (8 m) pode ter sustentado um ~ 16 m O. megalodondurante 63 dias sem comprometer a sobrevivência da população, o que lhe permitiria percorrer mais de 7500 km, assumindo uma velocidade de cruzeiro contínua de 1,4 m/s. Embora essa sugestão seja inerentemente inferencial, ela se encaixa em observações de espécies existentes, especificamente seu análogo ecológico C. carcharias ( 25 , 37 ). Juntos, nossos resultados indicam que a preferência e o consumo total de presas grandes não apenas permitiriam que O. megalodon explorasse nichos menos competitivos, mas também possibilitasse movimentos transoceânicos. A extinção de O. megalodon , portanto, pode ter liberado grandes cetáceos de uma forte pressão predatória ( 8 ), provavelmente afetando as redes tróficas globais [por exemplo, (59 )].
A coluna vertebral excepcionalmente preservada do extinto tubarão gigante O. megalodon da Bélgica (IRSNB P 9893; Fig. 1, A e B , e fig. S1) proporcionou uma oportunidade única para reconstruir seu corpo inteiro usando modelagem computacional 3D, que por sua vez permitiu inferências até então desconhecidas sobre seu movimento e ecologia alimentar. É importante reconhecer, no entanto, que existem incertezas inerentes associadas a quaisquer estimativas de propriedades biológicas em animais extintos, que aumentam quando são usadas como base para outras inferências. Nossas estimativas conservadoras e interpretações cautelosas sugerem que O. megalodonprovavelmente foi capaz de nadar grandes distâncias e se alimentar de presas tão grandes quanto os predadores modernos, o que implica uma função ecológica como um superpredador transoceânico. Uma preferência potencial por presas grandes teria permitido que indivíduos adultos não apenas obtivessem calorias suficientes para realizar migrações prolongadas, bem como seus análogos ecológicos modernos ( 25 , 57 ), mas também explorar nichos menos competitivos. A extinção desse suposto superpredador altamente migratório provavelmente teve impactos em larga escala, desde a liberação de grandes cetáceos de uma forte pressão predatória, afetando as redes alimentares globais ( 8 ), até a alteração do transporte global de nutrientes, produtividade oceânica e estabilidade do ecossistema ( 58 ).
MATERIAIS E MÉTODOS
Amostras fósseis
Coluna vertebral
Com base na coloração e textura da superfície idênticas, no grau de preservação e na diminuição gradual do diâmetro do centro, o IRSNB P 9893 é uma coluna vertebral pertencente a um único indivíduo de O. megalodon ( 7 ). Este espécime fóssil excepcional está armazenado no Instituto Real Belga de Ciências Naturais (RBINS) em Bruxelas, Bélgica. Foi recuperado em torno da bacia de Antuérpia na década de 1860 ( 7 ); no entanto, nem a localidade nem a idade foram especificadas além da faixa do Mioceno (23 a 5,3 Ma atrás). Os 141 centros variam em graus de preservação de fragmentados a quase completos. Esses centros foram rotulados pela equipe curatorial do museu como “1-150” ( Fig. 1Ae fig. S1), embora rotulagem duplicada ou centros ausentes mereçam consideração. Nomeadamente, existem dois centros marcados cada um como centro 33, 100 e 115. Além disso, os centros 30, 35 a 37, 45, 105, 131, 136, 141, 146, 147 e 149 estão faltando na coluna. Esses problemas foram considerados durante a reconstrução do modelo (consulte a seção “digitalizações 3D”).
Medimos o diâmetro preservado de todos os centros usando paquímetros digitais (dados S1). Assim como em estudos anteriores ( 7 , 17 ), observamos que o centro 4 foi o maior (155 mm de diâmetro; Fig. 1A e fig. S1) e que há uma diminuição gradual do diâmetro em direção à seção mais posterior da coluna , sendo o centro 150 o mais pequeno (57 mm; Fig. 1A e fig. S1). Como o maior centro nas colunas vertebrais de C. carcharias é tipicamente imediatamente atrás do condrocrânio, Gottfried et al. ( 7) considerou a possibilidade de os centras não estarem na ordem correta. No entanto, dada a diminuição gradual do diâmetro do centro observado no IRSNB P 9893, que também foi relatado em colunas excepcionalmente bem preservadas de outros lamniformes extintos ( 70 ), consideramos mais provável que os centra do IRSNB P 9893 sejam rotulados na ordem correta , mas faltam os centros mais anteriores, uma alternativa também considerada por Gottfried et al. ( 7 ). Apesar da ausência dos centros anterior e caudal, IRSNB P 9893 é de longe a coluna vertebral de O. megalodon mais completa conhecida no registro fóssil e serve como base para nossa reconstrução 3D.
Dentição
Dentes de O. megalodon são frequentemente descobertos como fósseis isolados. Assim, dentições associadas [ou seja, onde todos os dentes preservados pertencem a um único indivíduo ( 14 )] são raras. No entanto, existem algumas dentições de O. megalodon no registro público ( 14 ). Para nossa reconstrução, usamos uma dentição (UF 311000; fig. S2) do início do Plioceno Yorktown Formation da Lee Creek Mine em Aurora, Carolina do Norte, Estados Unidos, que está alojada na Coleção de Paleontologia de Vertebrados do Museu de História (FLMNH) na Universidade da Flórida ( 14 ).
Digitalizações 3D
Coluna vertebral de O. megalodon
Centrais individuais do IRSNB P 9893 foram escaneadas na RBINS. As varreduras de superfície de todos os fósseis foram realizadas usando um scanner avançado HDI (HDI Advance R3X, LMI Technologies, Bruxelas, Bélgica). Após a varredura, as varreduras do centro individual foram então importadas para o Meshmixer ( http://meshmixer.com ) e organizadas com base na rotulagem da posição da coluna. As distâncias intercentrais nesta coluna foram distribuídas uniformemente seguindo descrições de colunas vertebrais de tubarões conhecidas na literatura [por exemplo, ( 70)]. Os centros ausentes foram acomodados preenchendo temporariamente o espaço com um centro vizinho quase completo, dimensionado de acordo com a posição da coluna para garantir distâncias uniformes entre os centros e, em seguida, removendo esse centro de espaço reservado. Isso também foi feito para centros fragmentados para garantir seu correto posicionamento. Uma vez que a coluna estava completa, ela foi exportada como um arquivo STL ( Fig. 1B ).
Mandíbulas de O. megalodon
As digitalizações 3D da dentição UF 311000 foram baixadas do Morphosource ( www.morphosource.org ; acessado em maio de 2015). Cada dente ( Fig. 1C ) foi importado para o Meshmixer e organizado com base em sua posição conhecida na mandíbula, conforme registrado pelo FLMNH. A distância entre os dentes foi inferida com base na distância interdentária conhecida nas mandíbulas de C. carcharias ( 5 ). Dado que a preservação do UF 311000 está limitada quase inteiramente ao lado esquerdo da mandíbula [fig. S2; ver também ( 14 )], esses dentes foram espelhados em torno do eixo x (ântero-posterior) para recriar o lado direito da mandíbula. A dentição 3D completa foi exportada como um arquivo STL ( Fig. 1D) e mais tarde usado para reconstruir a mandíbula do modelo O. megalodon .
Espécimes de C. carcharias
Usamos escaneamentos 3D de dois espécimes de C. carcharias para reconstruir digitalmente o contorno do corpo de O. megalodon . Embora outros lamnídeos possam ser considerados tão próximos de O. megalodon quanto C. carcharias ( 15 ), este último é a espécie maior e mais bem estudada, e tem a dentição mais semelhante à de O. megalodon . Além disso, C. carcharias era a única espécie de corpo grande com uma varredura 3D de corpo inteiro disponível que poderia ser usada.
O primeiro espécime foi uma malha 3D do condrocrânio de um juvenil de 2,5 m TL (240 kg) (NSWDPI-WS2006/4; Fig. 1E ), que foi previamente modelado a partir de dados de tomografia computadorizada (TC) para calcular a mordida do tubarão força ( 71 ). A segunda foi uma varredura 3D de todo o corpo de uma fêmea juvenil de 2,56 m TL (164 kg) ( Fig. 1F ). Foi recuperado pela Kwa-Zulu Natal Sharks Board (KZNSB) em novembro de 2018 como parte de seu programa de proteção aos banhistas ( 23). Este indivíduo foi escaneado no local no laboratório de pesquisa KZNSB, Umhlanga, África do Sul, com um scanner Creaform Go!Scan 3D usando uma precisão de 0,5 mm. Após 8 horas de montagem digital, a malha 3D resultante foi esculpida para uma posição neutra de natação usando Rhino (www.rhino3d.com), Geomagic Design X (www.3dsystems.com/software/geomagic-design-x) e zbrush ( www.Pixologic.com ).
Reconstrução do modelo
Modelo esquelético
O arquivo STL da coluna vertebral completo ( Fig. 1B ) foi importado para o Blender e dimensionado para o tamanho real com base no diâmetro medido do maior centrum (centro 4; Fig. 1A ) para que o modelo pudesse ser recriado no tamanho aproximado do Tubarão. Em paralelo, a varredura do C. carcharias chondrocranium ( Fig. 1E ) foi importada para o Meshmixer e dimensionada para corresponder ao tamanho da dentição articulada de UF 311000 ( Fig. 1D ). Em seguida, a dentição foi colocada sobre os dentes do condrocrânio. A malha resultante foi exportada como um único arquivo STL e depois importada para o Blender, onde foi dimensionada para se ajustar ao IRSNB P 9893 na primeira vértebra. Juntos, os C. carchariascondrocrânio, dentes UF 311000 e IRSNB P 9893 compreendiam o modelo de base esquelética da reconstrução de O. megalodon ( Fig. 1, B, D e E ).
Construção de corpo inteiro
O modelo de base esquelética foi usado para primeiro recriar a cabeça. Isso foi feito no Blender por aros octogonais bem ajustados no condrocrânio e elevando-os para criar a malha estanque final ( Fig. 1F ) usando uma metodologia previamente estabelecida ( 1 – 4 ). Em seguida, o corpo de C. carcharias foi utilizado para a reconstrução da carne. Para fazer isso, importamos a varredura de corpo inteiro de C. carcharias ( Fig. 1G ) para o Blender e dimensionamos para que o IRSNB P 9893 terminasse na base da nadadeira caudal. Isso porque o menor centrum (#150) foi proposto como estando entre os últimos dos centrum pré-caudais ( 7). O método de aro octogonal usado na cabeça foi então repetido para encaixar firmemente ao longo do corpo e ao redor de cada barbatana ( Fig. 1, H a L ). O modelo de base esquelética (particularmente o condrocrânio), em vez da varredura de corpo inteiro do C. carcharias , foi usado para reconstruir a cabeça do O. megalodon porque uma malha estanque requer simetria para estimativas de massa mais precisas ( 2 ), o que a cabeça de corpo inteiro de C. carcharias não tinha. Consequentemente, nossa reconstrução da cabeça é ligeiramente subdimensionada. Os arcos resultantes ao redor do condrocrânio, coluna vertebral e C. carcharias de corpo inteiro produziram o contorno do nosso O. megalodonmodelo, e todos foram colocados juntos para formar a carne do tubarão ( Fig. 1M ).
Ajuste do modelo
Ajustamos as dimensões do modelo inicial de O. megalodon com base em uma reconstrução 2D anterior que foi construída usando todas as espécies de lamnídeos como análogos ( 15 ). A seleção de análogos foi baseada em semelhanças ecológicas e termofisiológicas entre parentes existentes ( 15 ). O uso desses análogos foi ainda justificado com base em evidências quantitativas de isometria entre partes do corpo ( n = 24) em relação a LT dentro e entre laminds usando dados fotográficos de 41 indivíduos em diferentes fases da vida ( 15 ). Isso foi feito por três razões: (i) Apesar de C. carcharias ser considerado o melhor análogo moderno de O. megalodon ( 7, 13 ), existem incertezas quanto às inter-relações entre Lamniformes extintos e existentes e, portanto, O. megalodon poderia estar tão intimamente relacionado com C. carcharias quanto com qualquer outro lamniforme ( 35 ); (ii) a reconstrução 2D anterior de O. megalodon mostrou que confiar apenas em C. carcharias resulta em um corpo mais esbelto (ou seja, dimensões verticais mais estreitas) do que quando também se usa análogos lamniformes semelhantes ( 15 ); e (iii) a C. carchariasas varreduras usadas para completar o modelo eram juvenis, e nosso modelo esquelético baseado no IRSNB P 9893 era um adulto. Apenas duas dimensões verticais (ponta dorsal ao abdome e dorsal posterior ao abdome; tabela S2) necessitaram de ajustes, pois estavam inicialmente próximas dos valores mínimos estimados. Por último, usamos este modelo 2D ( 15 ) para auxiliar na reconstrução da nadadeira anal, que foi a única nadadeira não capturada no escaneamento de C. carcharias , provavelmente devido ao posicionamento do tubarão durante o escaneamento. Para recriar esta barbatana, duplicamos a barbatana dorsal do modelo O. megalodon , espelhamos-a em torno do eixo z (mediolateral) e a reduzimos para corresponder ao tamanho, forma e posicionamento desta barbatana na reconstrução 2D ( 15). Essas etapas concluíram a reconstrução do modelo, que uma vez concluído foi usado para todas as análises subsequentes ( Fig. 1, N a Q ). Um guia detalhado do procedimento de reconstrução do modelo pode ser encontrado no Dryad Data Repository.
Medidas do modelo
O TL do modelo completo foi medido no Blender ( Tabela 1 ). Em seguida, a malha do modelo ( Fig. 1, N e O e dados S2) foi exportada como um arquivo STL e importada para o MeshLab ( 31 ), onde foi limpa e simplificada. Em seguida, foi aplicado o filtro “Compute Geometrics Measures” que produziu área de superfície da malha, volume ( V ) e centro de massa (COM). Para calcular a massa corporal da malha poligonal do modelo ( M ), combinamos V com a densidade ( D ), como realizado em estudos anteriores ( 1 , 3 , 4 ). A densidade de tubarões é amplamente aceita como sendo apenas ligeiramente superior à da água do mar ( 43, 72 ). Nos tubarões pelágicos, verificou-se que esta é uma média de cerca de 1060 kg/m 3 ( 32 ). Portanto, aplicamos esse mesmo valor de densidade ao modelo de O. megalodon . A equação resultante usada para calcular a massa é a seguinte
(1)
Medimos a altura do gape (distância máxima entre os maxilares superior e inferior) e a largura (distância entre as bordas esquerda e direita da boca) do modelo no Blender em ângulos de 35° e 75° (fig. S4). O ângulo de abertura de 35° foi assumido porque foi usado anteriormente para calcular a força de mordida em C. carcharias e, posteriormente, O. megalodon ( 71 ). Da mesma forma, o ângulo de abertura de 75° foi usado porque está entre os maiores tamanhos de abertura observados em C. carcharias e foi usado em uma reconstrução anterior de O. megalodon com base no IRSNB P 9893 ( 7 ). Portanto, consideramos que 75° é um ângulo de abertura conservador porque tubarões grandes normalmente exibem aberturas mais amplas do que tubarões pequenos, pois consomem presas maiores.73 ). No entanto, não propomos 75° como ângulo de abertura máximo, considerando que estimar o tamanho máximo de abertura ou cinemática precisa ( 74 ) sem um condrocrânio preservado seria altamente especulativo. Nós recriamos o modelo O. megalodon exibindo essas lacunas abertas ( Fig. 1, P e Q ) usando a mesma metodologia baseada em aro ( 1 - 4 ) que no modelo original ( Fig. 1, F a M e filme S1 ).
Teste de validade de melhor caso
Para testar a validade do método usado para calcular a massa corporal do modelo, importamos a varredura 3D de corpo inteiro de C. carcharias ( Fig. 1G ) para o MeshLab ( 31 ) e calculamos seu volume (0,13 m 3 ), área de superfície (2,5 m2 ) e COM ( x = 0,59; y = 0,03; z = 0,57). Em seguida, aplicamos a Eq. 1e comparou esse resultado com a massa medida empiricamente desse indivíduo (=164 kg). Descobrimos que a massa resultante da varredura 3D foi de 135,4 kg, o que é ~18% menor que a massa calculada empiricamente do indivíduo. Esta subestimação pode ser devido ao fato de que a nadadeira anal não foi capturada pelo escaneamento e/ou por processos postmortem ocorridos entre a captura e as medições em laboratório.
Estimativas ecológicas
Velocidade de cruzeiro
Usamos o M calculado para estimar a velocidade média de cruzeiro do modelo ( S ). Fizemos isso usando a equação proposta em ( 33 )
(2)
A Equação 2 foi baseada em dados empíricos de 26 espécies mesotérmicas, mas principalmente ectotérmicas, de tubarões existentes de 64 estudos ( 33 ). O expoente de 0,15 é derivado de um modelo teórico que incorpora o metabolismo na relação de escala enquanto corrige a filogenia (no nível da ordem). A constante de 0,266 vem do ajuste da equação de potência aos dados não transformados das 26 espécies, considerando nível trófico, tipo de habitat e temperatura [tabela S3 e dados S1; ( 33 )]. Para estimar uma possível faixa de velocidades de cruzeiro para O. megalodon , aplicamos a Eq. 2 usando o limite inferior e superior dos ICs de 95% do expoente de 0,15 [IC de 95% = 0,053 a 0,249; ( 33)]. Para calcular a velocidade de cruzeiro relativa do modelo, dividimos sua velocidade de cruzeiro absoluta por seu TL (registrado em metros; observe que TL é usado aqui como BL). Uma vez que a velocidade de cruzeiro do O. megalodon foi estimada, nós o incluímos no conjunto de dados de ( 33 ) para compará-lo com outras espécies de tubarões. Fizemos isso pesquisando os 64 estudos que compõem este conjunto de dados para reunir o TL, a massa corporal e a velocidade média de cruzeiro (absoluta e relativa) de cada indivíduo registrado. Para estudos em que apenas as medidas de comprimento corporal foram relatadas, determinamos a massa corporal usando equações de potência comprimento-peso da FishBase ( 75 ). Adicionamos mais duas espécies existentes ao conjunto de dados de espécies: o tubarão da Groenlândia ( Somniosus microcephalus), devido ao seu grande tamanho, e o tubarão-rotador ( Carcharhinus brevipinna ), por ser maior do que muitos de seus parentes incluídos no conjunto de dados ( 53 ). No total, coletamos as velocidades médias de cruzeiro de 391 indivíduos representando 28 espécies de tubarões existentes.
Volume do estômago
Doze indivíduos de C. carcharias do programa de proteção ao banhista da KZNSB ( 23 ) foram pesados e então dissecados, e seus estômagos foram removidos com o duodeno e o esôfago anexados. O conteúdo do estômago foi removido e as braçadeiras foram usadas para fechar o esfíncter pilórico. Cada estômago foi suspenso pelo esôfago e preenchido com água até a cárdia, sendo o volume resultante medido até o centilitro mais próximo (tabela S4). A relação linear entre M e SV (volume do estômago) ( R 2 = 0,974) foi registrada da seguinte forma
(3)
Dos 12 indivíduos de C. carcharias examinados, 11 eram juvenis e o outro era subadulto. No entanto, a relação entre SV e M nesta espécie foi considerada isométrica ( 37 ), indicando que eles crescem em taxas semelhantes ao longo da ontogenia. A presença de presas inteiras, não necessariamente totalmente intactas, como pequenos tubarões ou golfinhos, dentro dos estômagos de C. carcharias ( 23 , 24 ) já foi usada anteriormente para justificar a precisão dessa relação ( 37 ). Dado que relações de escala isométrica entre partes do corpo foram encontradas em diferentes espécies de lamnídeos e usadas para inferir as dimensões de O. megalodon( 15 ), usamos a Eq. 3 para estimar o SV do modelo de malha . Para levar em conta as incertezas que surgem da estimativa de propriedades de uma espécie extinta, 95% CIs foram calculados para cada uma das Eq. 3 (tabela S5) para obter um limite inferior e superior de SV .
Tamanho da presa
Para inferir ainda mais o tamanho das presas que O. megalodon poderia consumir, coletamos da literatura o comprimento e a massa do corpo de várias presas potenciais e hipotéticas, abrangendo uma ampla gama de tamanhos corporais. Estes incluíram (i) táxons extintos que provavelmente foram predados por O. megalodon com base em evidências fósseis [por exemplo, X. bossi e P. nana ; ( 19 , 20 )], (ii) táxons que poderiam ter se sobreposto no tempo (épocas do Mioceno e/ou Plioceno) com O. megalodon em nível de gênero [por exemplo, Carcharodon , Orcinus e Megaptera ; ( 11)], e (iii) espécies existentes pertencentes a esses gêneros ( Tabela 2 ). Comparamos o comprimento de cada presa putativa com a largura da abertura calculada. Também calculamos o volume de cada presa dividindo sua massa corporal (quilogramas) pela densidade aproximada da água (1000 kg/m 3 ) e convertendo de metros cúbicos para litros. Este volume foi então multiplicado por 1,025 para levar em conta a gravidade específica da água do mar ( 72 ). Os resultados foram comparados com o volume estomacal calculado para o modelo de O. megalodon para determinar se este tubarão poderia ter consumido inteiramente cada táxon. Dado que O. megalodonÉ improvável que o estômago esteja completamente cheio porque os ácidos estomacais, enzimas digestivas e água do mar ingerida acidentalmente ocupam o espaço estomacal ( 76 ), limitamos a massa/volume máximo da presa a 70% do volume estomacal de O. megalodon com base em dados de dados existentes tubarões ( 36 ).
Necessidade diária de energia
A massa corporal, a termorregulação e as necessidades energéticas estão intimamente associadas ao metabolismo ( 49 ). Notavelmente, foi proposto que C. carcharias tem uma taxa metabólica semelhante a mamíferos e aves endotérmicos ( 37 ). Isso é resultado de sua mesotérmia ( 49 ), uma habilidade que se supõe também ter evoluído em O. megalodon ( 26 , 29 , 35 ). Uma das vantagens propostas dessa adaptação fisiológica, além das velocidades de cruzeiro elevadas, é a expansão do nicho, pois permite que os tubarões tolerem uma maior amplitude de temperaturas [( 51 ); mas ver ( 52 )]. Isso é aparente em C. carcharias, que tem uma distribuição mundial em águas temperadas e tropicais ( 53 ), e foi registrada migrando por oceanos inteiros ( 25 ). Análises biogeográficas de ocorrências fósseis sugeriram que O. megalodon também ocupou uma área geográfica mundial, suportando demandas metabólicas e termorregulação semelhantes ( 9 ).
Nosso cálculo da necessidade energética diária do modelo ( DER ) foi baseado em um trabalho anterior que usou a massa corporal e as velocidades de cruzeiro de indivíduos de 16 C. carcharias de diferentes tamanhos para estimar sua produção diária de calor do músculo vermelho ( 37 ). Como os ventiladores ram devem nadar continuamente, geralmente assume-se que o calor produzido a partir da velocidade média de cruzeiro de um dia corresponde à taxa metabólica de repouso ( 37 , 38 , 77 ). A produção de calor é então transformada em produção de energia (em quilocalorias), assumindo-se que a energia produzida em um dia é o requisito mínimo ( 37 ). Estimativas de produção de calor deste estudo ( 37) coincidem de perto com a temperatura do tecido adjacente aos músculos vermelhos de C. carcharias adultas observadas em campo ( 38 , 78 ), bem como as taxas metabólicas calculadas a partir do consumo de oxigênio tanto em neonatos em cativeiro ( 77 ) quanto em um adulto observado em campo indivíduo ( 38 ). Dado que O. megalodon era provavelmente mesotérmico ( 26 , 35 ), ele teria uma taxa metabólica comparável à de outros tubarões mesotérmicos como C. carcharias ( 38 , 77 ). Portanto, para calcular o DER de O. megalodon, aplicamos a seguinte equação baseada no modelo de produção de calor de C. carcharias como proposto em ( 37 )
(4)
Como em S e SV , usamos ICs de 95% para levar em conta as incertezas. Trabalhos anteriores sobre C. carcharias forneceram erros padrão (SEs) para a Eq. constante e expoente de 4 (±1,04 e ±0,008, respectivamente) ( 37 ). Assim, calculamos os ICs desses SEs (1,96*SE; IC = ±2,0384 e ±0,01568, respectivamente) e os aplicamos à Eq. 4 para fornecer limites inferiores e superiores da necessidade diária de energia de O. megalodon .
Taxa de encontro de presas
A capacidade de O. megalodon de encontrar seu DER provavelmente dependia não apenas do tamanho da presa e do conteúdo de energia, mas também da frequência com que encontrava tal presa. Nós modelamos as taxas de encontro de alimentos de O. megalodon para uma população hipotética, que seguiu cada indivíduo por um longo período de tempo. Nosso modelo usou uma probabilidade constante de que os animais encontrariam comida para qualquer tempo gasto forrageamento, mas incorporou uma taxa de declínio das reservas de energia para os períodos de forrageamento e não forrageamento. Assim, nosso modelo, que foi baseado em um processo aleatório para calcular a energia líquida acumulada ( 45), estimou as taxas médias de encontro necessárias para que uma população sobreviva, levando em conta a variabilidade que as escassas fontes alimentares geram na frequência alimentar entre as populações e, portanto, no estado nutricional de todos os indivíduos dessa população ( 79 ). Para preencher este modelo, usamos densidades de energia e massa média de presas putativas da literatura ( Tabela 2 ) para calcular a energia total disponível de cada presa. Em seguida, submetemos os valores de energia total a uma eficiência de assimilação de 70% ( 39 ) para obter um valor final de energia disponível por presa. Também assumimos que o tubarão forrageou por 50% do tempo, gastando sua necessidade energética diária calculada ( Eq. 4). Para acessar a taxa média de encontro necessária, para qualquer presa, mudamos iterativamente a probabilidade de encontro de presas por hora gasta forrageando até uma população de 10.000 tubarões O. megalodon : (i) manter sua massa corporal média ao longo de um ano completo [ver ( 46 ) para uma análise prolongada das consequências do encontro probabilístico de presas], enquanto (ii) não mais de 5% da população perdeu mais de 30% de sua massa corporal [porque a perda máxima de massa corporal em tubarões antes da morte é cerca de 35% ( 80 )]. Também determinamos qual presa putativa teria sido mais abundante com base em dados de ocorrência fóssil coletados do banco de dados de Paleobiologia ( http://paleodb.org, acessado em abril de 2021; tabela S1) para avaliar as probabilidades de encontrar tais presas. As probabilidades, normalmente definidas como um número entre 0 e 1 por unidade de tempo ( 79 ), foram, por conveniência, expressas como o número médio de dias durante os quais todos os tubarões tiveram que se alimentar para que os critérios de sobrevivência listados acima fossem atendidos.
Agradecimentos
Agradecemos a A. Folie por fornecer acesso ao IRSNB P 9893 e aos escaneamentos 3D de sua central, e a E. Van De Gehuchte pelo escaneamento do IRSNB P 9893. Agradecemos também a JJ Giraldo pela contribuição artística para este estudo. A JAC agradece a D. Jacoby pelos conselhos úteis sobre as velocidades de natação dos tubarões, A. Chiti pela ajuda na facilitação de referências e A. Towner por ajudar a estabelecer uma colaboração com o Kwa-Zulu Natal Sharks Board. DCB, GC e MLD também agradecem ao pessoal de Pesquisa e Operações do KwaZulu-Natal Sharks Board, especialmente K. Naidoo, B. Zungu, P. Zungu, EL Makhathini e T. Naidu. A CP agradece a G. Aguirre por fornecer informações sobre os mamíferos marinhos. Por fim, agradecemos ao editor e a três revisores anônimos por fornecer feedback perspicaz que nos permitiu melhorar muito as versões anteriores deste artigo.
Financiamento: Esta pesquisa foi financiada por uma bolsa PRIMA da Swiss National Science Foundation (nº 185798), um programa de pesquisa e inovação Horizon 2020 da União Europeia (convênio de concessão Marie Skłodowska-Curie nº 663830) e uma bolsa da Fundação Alexander von Humboldt para CP; uma Bolsa de Investigador Avançado ERC Horizon 2020 (n.º 695517) para JRH; e uma bolsa de doutorado da Fisheries Society of the British Isles para JAC
Contribuições dos autores: CP e JRH idealizaram, projetaram e coordenaram o estudo. O JAC mediu o IRSNB P 9893 centra, construiu o modelo final em consulta com JRH e CP e calculou todas as propriedades biológicas. DCB e GC coletaram os dados e realizaram análises no volume estomacal de C. carcharias . Probabilidades de encontro de presas modeladas por RPW e análises energéticas subsequentes. MLD escaneou o falecido C. carcharias usado para construir o modelo. JM modelou a varredura de corpo inteiro de C. carcharias . SW forneceu a C. carchariasvarredura do condrocrânio. JP modelou os espécimes fósseis IRSNB P 9893 e UF 311000 em consulta com JRHJAC e CP liderou a redação. Todos os autores contribuíram para a preparação do manuscrito.
Interesses concorrentes: Os autores declaram que não têm interesses concorrentes.
Disponibilidade de dados e materiais: Todos os dados necessários para avaliar as conclusões deste artigo estão presentes no artigo, no Supplementary Materials e no Dryad Data Repository ( https://doi.org/10.5061/dryad.7h44j0zvw ).
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