Ilustração de R. Craig Albertson
Ciclídeos do lago Tanganyika (à esquerda) e do lago Malawi (à direita) desenvolveram formas corporais semelhantes.
 
SIM, URGENTEMENTE - Kevin Laland e colegas
NÃO, TUDO ESTÁ BEM - Gregory A. Wray, Hopi E. Hoekstra e colegas

A teoria da evolução precisa repensar? Sim urgentemente

Sem uma estrutura evolutiva estendida, a teoria negligencia os processos-chave, dizem Kevin Laland e colegas.
 
Charles Darwin concebeu a evolução pela seleção natural sem saber que os genes existem. Agora, a teoria evolucionista dominante passou a se concentrar quase exclusivamente na herança genética e nos processos que alteram as frequências genéticas.
 
No entanto, novos dados provenientes de campos adjacentes estão começando a minar essa posição estreita. Uma visão alternativa da evolução começa a se cristalizar, na qual os processos pelos quais os organismos crescem e se desenvolvem são reconhecidos como causas da evolução.
 
Alguns de nós nos encontramos pela primeira vez para discutir esses avanços há seis anos. Desde então, como membros de uma equipe interdisciplinar, trabalhamos intensamente para desenvolver uma estrutura mais ampla, denominada síntese evolutiva estendida 1 (EES), e aperfeiçoar sua estrutura, premissas e previsões. Em essência, essa síntese sustenta que importantes motivadores da evolução, que não podem ser reduzidos a genes, devem ser inseridos no próprio tecido da teoria da evolução.
 
Acreditamos que o EES lançará uma nova luz sobre como a evolução funciona. Afirmamos que os organismos são construídos no desenvolvimento, não simplesmente 'programados' para se desenvolverem pelos genes. Os seres vivos não evoluem para se encaixar em ambientes pré-existentes, mas co-constroem e co-evoluem com seus ambientes, no processo de mudança da estrutura dos ecossistemas.
 
O número de biólogos que pedem mudanças na forma como a evolução é conceituada está crescendo rapidamente. Um forte apoio vem de disciplinas aliadas, particularmente da biologia do desenvolvimento, mas também de genômica, epigenética, ecologia e ciências sociais 1 , 2 . Argumentamos que a biologia evolucionária precisa de revisão para se beneficiar totalmente dessas outras disciplinas. Os dados que sustentam nossa posição ficam mais fortes a cada dia.
 
No entanto, a simples menção do EES muitas vezes evoca uma reação emocional, até hostil, entre os biólogos evolucionistas. Com muita frequência, discussões vitais se tornam cruéis, com acusações de confusão ou deturpação. Talvez assombrados pelo espectro do design inteligente, os biólogos evolucionistas desejam mostrar uma frente unida àqueles hostis à ciência. Alguns podem temer que eles recebam menos recursos e reconhecimento se pessoas de fora - como fisiologistas ou biólogos do desenvolvimento - invadirem seu campo.
 
No entanto, outro fator é mais importante: muitos biólogos evolucionários convencionais estudam os processos que afirmamos serem negligenciados, mas os compreendem de maneira muito diferente (consulte 'Não, tudo está bem' ). Isso não é tempestade em um salão de chá acadêmico, é uma luta pela própria alma da disciplina.
Aqui, articulamos a lógica do EES na esperança de aquecer um pouco esse debate e incentivar a discussão aberta das causas fundamentais da mudança evolutiva (consulte Informações Complementares ).

Valores fundamentais

O núcleo da teoria evolucionária atual foi forjado nas décadas de 1930 e 1940. Combinou seleção natural, genética e outros campos em um consenso sobre como a evolução ocorre. Essa 'síntese moderna' permitiu que o processo evolutivo fosse descrito matematicamente como frequências de variantes genéticas em uma população que muda ao longo do tempo - como, por exemplo, na disseminação da resistência genética ao vírus do mixoma em coelhos.
 
Nas décadas seguintes, a biologia evolucionária incorporou desenvolvimentos consistentes com os princípios da síntese moderna. Uma delas é a "teoria neutra", que enfatiza eventos aleatórios na evolução. No entanto, a teoria evolucionária padrão (SET) mantém amplamente as mesmas suposições da síntese moderna original, que continua a canalizar como as pessoas pensam sobre a evolução.
Laranja: Peter Chadwick / SPL; Azul: Lawrence Lawry / SPL
 
Plasticidade: as borboletas comodoro emergem com cores diferentes nas estações seca (esquerda) e chuvosa.
 
A história que SET conta é simples: uma nova variação surge através de mutação genética aleatória; herança ocorre através do DNA; e a seleção natural é a única causa de adaptação, o processo pelo qual os organismos se tornam bem adequados aos seus ambientes. Nessa visão, a complexidade do desenvolvimento biológico - as mudanças que ocorrem à medida que o organismo cresce e envelhece - são de importância secundária, até menor.
 
Em nossa opinião, esse foco 'centrado no gene' falha em capturar toda a gama de processos que direcionam a evolução. As peças ausentes incluem como o desenvolvimento físico influencia a geração de variação (viés de desenvolvimento); como o ambiente molda diretamente as características dos organismos (plasticidade); como os organismos modificam ambientes (construção de nichos); e como os organismos transmitem mais do que genes através das gerações (herança extra-genética). Para SET, esses fenômenos são apenas resultados da evolução. Para o EES, eles também são causas.
 
Uma visão valiosa sobre as causas da adaptação e o surgimento de novas características vem do campo da biologia evolutiva do desenvolvimento ('evo-devo'). Algumas de suas descobertas experimentais estão se mostrando difíceis de assimilar no SET. Particularmente espinhosa é a observação de que muita variação não é aleatória porque os processos de desenvolvimento geram certas formas mais prontamente do que outras 3 . Por exemplo, entre um grupo de centopéias, cada uma das mais de 1.000 espécies possui um número ímpar de segmentos com pernas, devido aos mecanismos de desenvolvimento de segmentos 3 .
 
Em nossa opinião, esse conceito - viés de desenvolvimento - ajuda a explicar como os organismos se adaptam a seus ambientes e se diversificam em muitas espécies diferentes. Por exemplo, os peixes ciclídeos no lago Malawi estão mais intimamente relacionados com outros ciclídeos no lago Malawi do que com os do lago Tanganyika, mas as espécies nos dois lagos têm formas corporais surpreendentemente semelhantes 4 . Em cada caso, alguns peixes têm grandes lábios carnudos, outros se projetam na testa e outros ainda mandíbulas inferiores curtas e robustas.
 
O SET explica paralelos como a evolução convergente: condições ambientais semelhantes selecionam variações genéticas aleatórias com resultados equivalentes. Esse relato exige extraordinária coincidência para explicar as múltiplas formas paralelas que evoluíram independentemente em cada lago. Uma hipótese mais sucinta é que o viés de desenvolvimento e a seleção natural trabalham juntos 4 , 5 . Em vez de ser livre para atravessar qualquer possibilidade física, a seleção é guiada por caminhos específicos abertos pelos processos de desenvolvimento 5 , 6 .
"Há mais na herança do que genes."
Outro tipo de viés de desenvolvimento ocorre quando os indivíduos respondem ao seu ambiente mudando sua forma - um fenômeno chamado plasticidade. Por exemplo, a forma da folha muda com a água e a química do solo. SET vê essa plasticidade apenas como ajuste fino ou até ruído. O EES vê isso como um primeiro passo plausível na evolução adaptativa. A principal descoberta aqui é que a plasticidade não apenas permite que os organismos lidem com novas condições ambientais, mas também geram características que lhes são mais adequadas. Se a seleção preserva variantes genéticas que respondem efetivamente quando as condições mudam, a adaptação ocorre em grande parte pelo acúmulo de variações genéticas que estabilizam uma característica após sua primeira aparição 5 , 6 . Em outras palavras, freqüentemente é a característica que vem primeiro; genes que o cimentam, às vezes várias gerações depois 5 .
 
Estudos de peixes, aves, anfíbios e insetos sugerem que adaptações inicialmente induzidas ambientalmente podem promover a colonização de novos ambientes e facilitar a especiação 5 , 6 . Alguns dos exemplos mais bem estudados disso estão em peixes, como peixes-boi e carvão do Ártico. As diferenças nas dietas e condições dos peixes que vivem no fundo e em águas abertas induziram formas corporais distintas, que parecem estar evoluindo no isolamento reprodutivo, um estágio na formação de novas espécies. O número de espécies em uma linhagem não depende apenas de como a variação genética aleatória é peneirada por diferentes peneiras ambientais. Também depende de propriedades de desenvolvimento que contribuem para a 'evolvabilidade' da linhagem.
 
Em essência, o SET trata o ambiente como uma 'condição de fundo', que pode acionar ou modificar a seleção, mas não faz parte do processo evolutivo. Não diferencia entre como os cupins se adaptam aos montes que eles constroem e, digamos, como os organismos se adaptam às erupções vulcânicas. Vemos esses casos como fundamentalmente diferentes 7 .
 
Erupções vulcânicas são eventos idiossincráticos, independentes das ações dos organismos. Por outro lado, os cupins constroem e regulam suas casas de maneira repetitiva e direcional, moldada pela seleção passada e que instiga a seleção futura. Da mesma forma, mamíferos, pássaros e insetos defendem, mantêm e melhoram seus ninhos - respostas adaptativas à construção de ninhos que evoluíram repetidas vezes 7 . Essa 'construção de nicho', como o viés de desenvolvimento, significa que os organismos co-direcionam sua própria evolução, alterando sistematicamente os ambientes e influenciando a seleção 7 .

Herança além dos genes

A SET há muito tempo considera os mecanismos de herança fora dos genes como casos especiais; a cultura humana é o principal exemplo. O EES reconhece explicitamente que as semelhanças entre pais e filhos resultam, em parte, da reconstrução de seus próprios ambientes de desenvolvimento para os filhos. 'Herança extra-genética' inclui a transmissão de marcas epigenéticas (alterações químicas que alteram a expressão do DNA, mas não a sequência subjacente) que influenciam a fertilidade, longevidade e resistência a doenças entre os táxons 8 . Além disso, a herança extragenética inclui comportamentos transmitidos socialmente em animais, como quebra de nozes em chimpanzés ou padrões migratórios de peixes de recife 8 , 9 . Também abrange aquelas estruturas e condições alteradas que os organismos deixam para seus descendentes através de sua construção de nicho - desde barragens de castores a solos processados ​​por vermes 7 , 10 . A pesquisa na última década estabeleceu que essa herança é tão difundida que deveria fazer parte da teoria geral.
 
Modelos matemáticos da dinâmica evolutiva que incorporam herança extra-genética fazem previsões diferentes daquelas que não o fazem 7–9 . Modelos inclusivos ajudam a explicar uma ampla gama de fenômenos intrigantes, como a rápida colonização da América do Norte pelo tentilhão, o potencial adaptativo de plantas invasoras com baixa diversidade genética e como o isolamento reprodutivo é estabelecido.

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Tais legados podem até gerar padrões macro-evolutivos. Por exemplo, evidências sugerem que esponjas oxigenavam o oceano e, ao fazê-lo, criaram oportunidades para outros organismos viverem no fundo do mar 10 . A acumulação de dados fósseis indica que as modificações herdadas do ambiente por espécie facilitaram repetidamente, às vezes após milhões de anos, a evolução de novas espécies e ecossistemas 10 .

Melhor junto

As idéias acima derivam de campos diferentes, mas se encaixam com uma coerência surpreendente. Eles mostram que a variação não é aleatória, que há mais na herança do que genes e que existem várias rotas para o ajuste entre organismos e ambientes. Importante, eles demonstram que o desenvolvimento é uma causa direta de por que e como a adaptação e especiação ocorrem, e das taxas e padrões de mudança evolutiva.
 
SET enquadra consistentemente esses fenômenos de uma maneira que prejudica sua importância. Por exemplo, o viés de desenvolvimento é geralmente adotado para impor 'restrições' ao que a seleção pode alcançar - um obstáculo que explica apenas a ausência de adaptação. Por outro lado, o EES reconhece os processos de desenvolvimento como um elemento criativo, demarcando quais formas e recursos evoluem e, portanto, explicando por que os organismos possuem os caracteres que possuem.
Pesquisadores nos campos da fisiologia e ecologia à antropologia estão enfrentando as suposições limitantes da estrutura evolutiva padrão, sem perceber que outros estão fazendo o mesmo. Acreditamos que uma pluralidade de perspectivas na ciência incentiva o desenvolvimento de hipóteses alternativas e estimula o trabalho empírico. Não sendo mais um movimento de protesto, o EES é agora uma estrutura credível que inspira um trabalho útil, trazendo diversos pesquisadores sob o mesmo teto teórico para efetuar mudanças conceituais na biologia evolutiva.
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A teoria da evolução precisa repensar? Não, está tudo bem

A teoria acomoda evidências por meio de síntese implacável, dizem Gregory A. Wray, Hopi E. Hoekstra e colegas.
 
Em outubro de 1881, apenas seis meses antes de sua morte, Charles Darwin publicou seu livro final. A formação do mofo vegetal, através das ações de Worms 11, vendeu rapidamente: as publicações anteriores de Darwin haviam garantido sua reputação. Ele dedicou um livro inteiro a essas criaturas humildes, em parte porque elas exemplificam um processo de feedback interessante: as minhocas são adaptadas para prosperar em um ambiente que elas modificam por meio de suas próprias atividades.
Darwin aprendeu sobre minhocas em conversas com jardineiros e em seus próprios experimentos simples.  

Ele era um gênio em destilar idéias penetrantes sobre processos evolutivos - geralmente depois de acumular anos de dados observacionais e experimentais - e se baseou em tópicos díspares como agricultura, geologia, embriologia e comportamento. Desde então, o pensamento evolucionário seguiu o exemplo de Darwin em sua ênfase nas evidências e na síntese de informações de outros campos.
 
Uma profunda mudança no pensamento evolucionário começou na década de 1920, quando um punhado de estatísticos e geneticistas começaram silenciosamente a lançar as bases para uma transformação dramática. Seu trabalho entre 1936 e 1947 culminou na "síntese moderna", que uniu o conceito de seleção natural de Darwin ao campo nascente da genética e, em menor grau, da paleontologia e da sistemática. Mais importante ainda, lançou as bases teóricas para uma compreensão quantitativa e rigorosa da adaptação e especiação, dois dos processos evolutivos mais fundamentais.
John van Wyhe / Darwin-online.org.uk
Um elenco de verme retratado no livro final de Charles Darwin.
Nas décadas seguintes, gerações de biólogos evolucionários modificaram, corrigiram e ampliaram a estrutura da síntese moderna de inúmeras maneiras. Como Darwin, eles se basearam fortemente em outros campos. Quando os biólogos moleculares identificaram o DNA como a base material para a hereditariedade e a variação de características, por exemplo, suas descobertas catalisaram extensões fundamentais da teoria da evolução. Por exemplo, a constatação de que muitas mudanças genéticas não têm consequências de condicionamento físico levou a grandes avanços teóricos na genética populacional. A descoberta do DNA 'egoísta' levou a discussões sobre a seleção no nível dos genes e não nas características. A teoria da seleção de parentesco, que descreve como as características que afetam os parentes são selecionadas, representa outra extensão 12 .
 
No entanto, existem biólogos evolucionistas (veja 'Sim, urgentemente' ) que argumentam que a teoria desde então ossificou em torno de conceitos genéticos. Mais especificamente, eles afirmam que quatro fenômenos são importantes processos evolutivos: plasticidade fenotípica, construção de nicho, herança inclusiva e viés de desenvolvimento. Nós não poderíamos concordar mais. Nós estudamos eles mesmos.
 
Mas não pensamos que esses processos merecem atenção especial a ponto de merecer um novo nome, como "síntese evolutiva estendida". Abaixo, delineamos três razões pelas quais acreditamos que esses tópicos já recebem seu devido na atual teoria evolucionária.

Novas palavras, conceitos antigos

Os fenômenos evoluc
ionários defendidos por Laland e colegas já estão bem integrados à biologia evolutiva, onde há muito fornecem informações úteis. De fato, todos esses conceitos remontam ao próprio Darwin, como exemplificado por sua análise do feedback que ocorreu quando as minhocas se adaptaram à sua vida no solo.
Hoje chamamos esse processo de construção de nicho, mas o novo nome não altera o fato de que os biólogos evolutivos estudam o feedback entre os organismos e o meio ambiente há mais de um século 13 . Adaptações impressionantes, como montículos de cupins, represas de castores e exibições de pássaros arborícolas têm sido um grampo dos estudos evolutivos. Não menos espetaculares são os casos que só podem ser apreciados em escala microscópica ou molecular, como vírus que sequestram células hospedeiras para se reproduzirem e "sentirem quorum", uma espécie de grupo que pensa por bactérias.
 
Outro processo, a plasticidade fenotípica, chamou atenção considerável dos biólogos evolucionistas. Inúmeros casos em que o ambiente influencia a variação de características foram documentados - desde as mandíbulas de peixes ciclídeos que mudam de forma quando as fontes de alimentos mudam, até insetos que imitam folhas que são marrons se nascem na estação seca e verdes no molhado.  

Os avanços tecnológicos da década passada revelaram um incrível grau de plasticidade na expressão gênica em resposta a diversas condições ambientais, abrindo as portas para o entendimento de sua base material. Muito discutido também foi um livro 5 da cientista comportamental Mary Jane West-Eberhard que explorou como a plasticidade pode preceder mudanças genéticas durante a adaptação.
Portanto, nenhum dos fenômenos defendidos por Laland e colegas é negligenciado na biologia evolutiva. Como todas as ideias, no entanto, elas precisam provar seu valor no mercado de teoria rigorosa, resultados empíricos e discussão crítica. A proeminência que esses quatro fenômenos comandam no discurso da teoria evolucionária contemporânea reflete seu poder explicativo comprovado, não uma falta de atenção.

Expansão moderna

Além disso, os fenômenos que interessam a Laland e colegas são apenas quatro entre muitos que oferecem promessas para futuros avanços na biologia evolutiva. A maioria dos biólogos evolucionários tem uma lista de tópicos que eles gostariam de ver, com mais atenção. Alguns argumentam que a epistasia - interações complexas entre variantes genéticas - é subestimada há muito tempo.  

Outros defenderiam a variação genética enigmática (mutações que afetam apenas características sob condições genéticas ou ambientais específicas). Outros ainda enfatizariam a importância da extinção, ou adaptação às mudanças climáticas, ou a evolução do comportamento. A lista continua.
 
Poderíamos parar e discutir se uma atenção 'suficiente' está sendo prestada a algum deles. Ou podemos arregaçar as mangas, começar a trabalhar e descobrir lançando os fundamentos teóricos e construindo um sólido livro de estudos empíricos. A advocacia pode levar uma idéia apenas até agora.
 
O que Laland e colegas chamam de teoria evolucionária padrão é uma caricatura que vê o campo como estático e monolítico. Eles vêem os biólogos evolucionários de hoje como pouco dispostos a considerar ideias que desafiam as convenções.
 
Nós vemos um mundo muito diferente. Consideramo-nos afortunados por viver e trabalhar no período mais empolgante, inclusivo e progressivo da pesquisa evolutiva desde a síntese moderna. Longe de ficar presa no passado, a teoria evolucionária atual é vibrantemente criativa e cresce rapidamente em escopo. Hoje, os biólogos evolucionistas se inspiram em campos tão diversos quanto genômica, medicina, ecologia, inteligência artificial e robótica. Achamos que Darwin aprovaria.

Os genes são centrais

Finalmente, diluir o que Laland e seus colegas consideram uma visão "centrada no gene" desestimularia o componente da teoria da evolução mais preditivo, amplamente aplicável e validado empiricamente. Mudanças no material hereditário são uma parte essencial da adaptação e especiação. A base genética precisa para inúmeras adaptações foi documentada em detalhes, desde resistência a antibióticos em bactérias, coloração de camuflagem em camundongos, até tolerância à lactose em humanos.
 
Embora sejam necessárias mudanças genéticas para a adaptação, os processos não genéticos às vezes podem ter um papel na evolução dos organismos. Laland e colegas estão certos de que a plasticidade fenotípica, por exemplo, pode contribuir para a adaptação de um indivíduo. Uma muda pode se curvar para uma luz mais brilhante, crescendo em uma árvore com uma forma diferente da de seus irmãos. Muitos estudos demonstraram que esse tipo de plasticidade é benéfico e pode evoluir facilmente se houver variação genética na resposta 14 . Esse papel da plasticidade na mudança evolucionária está tão bem documentado que não há necessidade de advocacia especial.
"O que importa são as diferenças herdáveis ​​nas características, especialmente aquelas que conferem alguma vantagem seletiva".
Muito menos claro é se a plasticidade pode "liderar" a variação genética durante a adaptação. Mais de meio século atrás, o biólogo do desenvolvimento Conrad Waddington descreveu um processo que ele chamou de assimilação genética 15 . Aqui, novas mutações às vezes podem converter uma característica plástica em uma que se desenvolve mesmo sem a condição ambiental específica que a induziu originalmente. Poucos casos foram documentados fora do laboratório, no entanto. Se isso é devido à falta de atenção séria ou se reflete uma raridade genuína na natureza, só pode ser respondido por um estudo mais aprofundado.
 
A falta de evidência também dificulta a avaliação do papel que o viés de desenvolvimento pode ter na evolução (ou falta de evolução) de características adaptativas. Processos de desenvolvimento, baseados em características do genoma que podem ser específicas para um grupo específico de organismos, certamente podem influenciar a variedade de características nas quais a seleção natural pode atuar. No entanto, o que importa em última análise não é a extensão da variação de características, nem mesmo suas causas mecanicistas precisas. O que importa são as diferenças herdáveis ​​de características, especialmente aquelas que conferem alguma vantagem seletiva. Da mesma forma, há pouca evidência do papel da modificação epigenética herdada (parte do que foi denominado 'herança inclusiva') na adaptação: não sabemos de nenhum caso em que uma nova característica tenha demonstrado ter uma base estritamente epigenética divorciada da sequência gênica . Em ambos os tópicos, mais pesquisas serão valiosas.
 
Todos os quatro fenômenos que Laland e seus colegas promovem são 'complementos' dos processos básicos que produzem mudanças evolutivas: seleção natural, deriva, mutação, recombinação e fluxo gênico. Nenhuma dessas adições é essencial para a evolução, mas elas podem alterar o processo sob certas circunstâncias. Por esse motivo, eles são eminentemente dignos de estudo.
 
Convidamos Laland e colegas a se juntarem a nós em uma extensão mais abrangente, em vez de imaginar divisões que não existem. Nós apreciamos suas idéias como uma parte importante do que a teoria da evolução pode se tornar no futuro. Também queremos uma síntese evolutiva estendida, mas para nós essas palavras são minúsculas porque é assim que nosso campo sempre avançou 16 .
A melhor maneira de elevar a proeminência de fenômenos genuinamente interessantes, como plasticidade fenotípica, herança inclusiva, construção de nicho e viés de desenvolvimento (e muitos, muitos outros), é fortalecer as evidências de sua importância.
Antes de afirmar que as minhocas “desempenharam um papel mais importante na história do mundo do que a maioria das pessoas imaginaria” 11 , Darwin coletou mais de 40 anos de dados. Mesmo assim, ele publicou apenas com medo de que em breve estaria "se juntando a eles" 17 .